МРТ в оценке прогрессирования церебральной микроангиопатии

Обложка


Цитировать

Полный текст

Аннотация

Резюме

Церебральная микроангиопатия (ЦМА) (cerebral small vessel disease (cSVD)) признана ведущей причиной сосудистых когнитивных нарушений и деменции, кровоизлияний и лакунарных инсультов, наиболее распространенной формой асимптомного сосудистого поражения головного мозга. Ее основными формами являются связанный с возрастом и артериальной гипертензией артериолосклероз и церебральная амилоидная ангиопатия. Для большого числа ЦМА (cSVD), как причины, так и механизмы развития и прогрессирования не известны. Значительные сложности в изучении патологии обусловлены техническими ограничениями в прижизненной оценке сосудов данного калибра. Уточнение МРТ эквивалентов морфологических проявлений ЦМА (cSVD) и использование их в качестве суррогатного маркера повреждения мелких сосудов, позволило установить закономерности прогрессирования заболевания и их связь с клиническими проявлениями. В настоящем обзоре приводятся результаты исследований, показавших клиническую значимость и роль в оценке прогрессирования заболевания, ведущих МРТ признаков ЦМА (cSVD) - гиперинтенсивности белого вещества (ГИБВ) (ранее применявшийся термин - лейкоареоз), лакун, расширенных периваскулярных пространств и микрокровоизлияний. Признание МРТ признаков в качестве диагностических для ЦМА (cSVD) было закреплено международными экспертами в виде критериев STRIVE (STandards for ReportIng Vascular changes on nEuroimaging). Несмотря на огромную важность данной стандартизации в улучшении представлений о значимости различных факторов в ее развитии и понимании гетерогенности ее форм, данная категоризация признаков не может обеспечить прогнозирование течения заболевания у конкретного больного, как и оценивать эффективность лечения в коротко- и среднесрочной перспективе. Одним из подходов к решению проблемы стало использование диффузионных методик в оценке микроструктурного поражения визуально неизмененного вещества головного мозга. Полученная устойчивая связь в выраженности микроструктурных и клинических нарушений обосновывает целесообразность мультимодальных МРТ исследований, направленных на оценку патофизиологических механизмов прогрессирования заболевания, начиная с этапа субклинического поражения головного мозга.

Об авторах

Елена Владимировна Гнедовская

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: lavrentevan@mail.ru
Россия, Москва

Лариса Анатольевна Добрынина

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: lavrentevan@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-9929-2725

д.м.н., г.н.с., рук. 3-го неврологического отделения

Россия, Москва

Марина Викторовна Кротенкова

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: lavrentevan@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3820-4554

д.м.н., рук. отд. лучевой диагностики

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Анастасия Н. Сергеева

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Автор, ответственный за переписку.
Email: lavrentevan@mail.ru
Россия, Москва

Список литературы

  1. Pantoni L. Cerebral small vessel disease: from pathogenesis and clinical characteristics to therapeutic challenges. Lancet Neurol. 2010; 9(7): 689–701. PMID: 20610345 doi: 10.1016/S1474-4422(10)70104-6
  2. Pasi M., van Uden I.W., Tuladhar A.M. et al. White matter microstructural damage on diffusion tensor imaging in cerebral small vessel disease: clinical consequences. Stroke. 2016; 47(6): 1679–84. PMID: 27103015 doi: 10.1161/STROKEAHA.115.012065
  3. Wardlaw J.M., Smith C., Dichgans M. Mechanisms of sporadic cerebral small vessel disease: insights from neuroimaging. Lancet Neurol. 2013; 12(5): 483-97. PMID: 23602162 doi: 10.1016/S1474-4422(13)70060-7.
  4. Gorelick P.B., Scuteri A., Black S.E. et al. Vascular contributions to cognitive impairment and dementia: a statement for healthcare professionals from the American Heart Association/American Stroke Association. Stroke. 2011; 42: 2672–713. PMID: 21778438 doi: 10.1161/STR.0b013e3182299496
  5. Charidimou A., Pantoni L., Love S. The concept of sporadic cerebral small vessel disease: A road map on key definitions and current concepts. Int J Stroke. 2016; 11(1): 6-18. PMID: 26763016 doi: 10.1177/1747493015607485
  6. Qureshi A.I., Mendelow A.D., Hanley D.F. Intracerebral haemorrhage. Lancet. 2009 9; 373(9675): 1632-44. PMID: 19427958 doi: 10.1016/S0140-6736(09)60371-8.
  7. Sudlow C.L., Warlow C.P. Comparable studies of the incidence of stroke and its pathological types. Results from an international collaboration. Stroke. 1997; 28: 491–9. PMID: 9056601.
  8. Biessels G.J. Diagnosis and treatment of vascular damage in dementia. Biochim Biophys Acta. 2016; 1862(5): 869-77. PMID: 26612719 doi: 10.1016/j.bbadis.2015.11.009.
  9. Smallwood A., Oulhaj A., Joachim C., et al. Cerebral subcortical small vessel disease and its relation to cognition inelderly subjects: a pathological study in the Oxford Project to Investigate Memory and Ageing (OPTIMA) cohort. Neuropathol Appl Neurobiol. 2012; 38: 337–43. PMID: 21951164 doi: 10.1111/j.1365-2990.2011.01221.x
  10. Verhaaren B.F., Vernooij M.W., de Boer R. et al. High blood pressure and cerebral white matter lesion progression in the general population. Hypertension. 2013; 61: 1354–9. PMID: 23529163 doi: 10.1161/HYPERTENSIONAHA.111.00430
  11. Wardlaw J.M., Smith E.E, Biessels G.J. et al. Neuroimaging standards for research into small vessel disease and its contribution to ageing and neurodegeneration. Lancet Neurol. 2013; 12(8): 822–38. PMID: 23867200 doi: 10.1016/S1474-4422(13)70124-8
  12. Raina А., Zhao X., Grove M.L. et al. Cerebral white matter hyperintensities on MRI and acceleration of epigenetic aging: the atherosclerosis risk in communities study. Clinical Epigenetics. 2017; 14; 9: 21. PMID: 28289478 doi: 10.1186/s13148-016-0302-6
  13. Barkhofa F., Scheltensb P. Imaging of White Matter Lesions, Cerebrovasc Dis 2002; 13(suppl 2): 21–30. PMID: 11901239 doi: 10.1159/000049146
  14. Fazekas F., Chawluk J.B., Alavi A. et al. MR signal abnormalities at 1.5 T in Alzheimer's dementia and normal aging, AJR Am J Roentgenol. 1987; 149(2): 351-6. PMID: 3496763 doi: 10.2214/ajr.149.2.351
  15. de Leeuw F.E., de Groot J.C., Achten E. et al. Prevalence of cerebral white matter lesions in elderly people: a population based magnetic resonance imaging study. The Rotterdam Scan Study. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2001; 70: 9–14. PMID: 11118240
  16. Scheltens P., Barkhof F., Leys D. et al. A semiquantative rating scale for the assessment of signal hyperintensities on magnetic resonance imaging. Journal of the Neurological Sciences. 1993; 114(1): 7-12. PMID: 8433101
  17. Wahlund L.O., Agartz I., Almqvist O. et al. The brain in healthy aged individuals: MR imaging. Radiology. 1990; 174(3 Pt 1): 675-9. PMID: 2305048 doi: 10.1148/radiology.174.3.2305048
  18. Longstreth W.T. Jr, Sonnen J.A., Koepsell T.D. et al. Associations between microinfarcts and other macroscopic vascular findings on neuropathologic examination in 2 databases. Alzheimer Dis Assoc Disord. 2009; 23: 291–4. PMID: 19812473 doi: 10.1097/WAD.0b013e318199fc7a
  19. Prins N.D., van Straaten E.C., van Dijk E.J. et al. Measuring progression of cerebral white matter lesions on MRI: visual rating and volumetrics. Neurology. 2004; 62(9): 1533-9. PMID: 15136677
  20. Schmidt R., Schmidt H., Haybaeck J. et al. Heterogeneity in age-related white matter changes. Acta Neuropathol. 2011; 122: 171–85. PMID: 21706175 doi: 10.1007/s00401-011-0851-x
  21. Dufouil C., Chalmers J., Coskun O. et al. Effects of blood pressure lowering on cerebral white matter hyperintensities in patients with stroke: the PROGRESS (Perindopril Protection Against Recurrent Stroke Study) Magnetic Resonance Imaging Substudy. Circulation. 2005; 112(11): 1644-50. PMID: 16145004 doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.104.501163
  22. Gottesman R.F., Coresh J., Catellier D.J. et al. Blood pressure and white-matter disease progression in a biethnic cohort: Atherosclerosis Risk in Communities (ARIC) study. Stroke. 2010; 41(1): 3–8. PMID: 19926835 doi: 10.1161/STROKEAHA.109.566992
  23. Maillard P., Crivello F., Dufouil C. et al. Longitudinal follow-up of individual white matter hyperintensities in a large cohort of elderly. Neuroradiology. 2009; 51: 209–20. PMID: 19139875 doi: 10.1007/s00234-008-0489-0
  24. Kloppenborg R.P., Nederkoorn P.J., Grool A.M. et al. Cerebral small-vessel disease and progression of brain atrophy: the SMART-MR study. Neurology. 2012; 79: 2029–36. PMID: 23115210 doi: 10.1212/WNL.0b013e3182749f02
  25. Debette S., Markus H.S. The clinical importance of white matter hyperintensities on brain magnetic resonance imaging: systematic review and meta-analysis. BMJ. 2010; 341: c3666. PMID: 20660506 doi: 10.1136/bmj.c3666.
  26. Wardlaw J.M., Valdés Hernández M.C., Muñoz-Maniega S. What are white matter hyperintensities made of? Relevance to vascular cognitive impairment. J Am Heart Assoc. 2015; 4(6): 001140. PMID: 26104658 doi: 10.1161/JAHA.114.001140
  27. Raman M.R., Kantarci K., Murray M.E. et al. Imaging markers of cerebrovascular pathologies: Pathophysiology,clinical presentation, and risk factors. Alzheimers Dement (Amst). 2016; 5:5-14. PMID: 28054023 doi: 10.1016/j.dadm.2016.12.006
  28. LADIS Study Group. 2001–2011: a decade of the LADIS (LeukoaraiosisAndDISability) Study: what have we learned about white matter changes and small-vessel disease? Cerebrovasc Dis. 2011; 32(6): 577–88. PMID: 22277351 doi: 10.1159/000334498
  29. Herrmann L.L., Le Masurier M., Ebmeier K.P. White matter hyperintensities in late life depression: a systematic review. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2008; 79: 619–24. PMID: 17717021 doi: 10.1136/jnnp.2007.124651
  30. Wright C.B., Dong C., Perez E.J. et al. Subclinical Cerebrovascular Disease Increases the Risk of Incident Stroke and Mortality: The Northern Manhattan Study. J Am Heart Assoc. 2017; 6(9). PMID: 28847914 doi: 10.1161/JAHA.116.004069
  31. Windham B.G., Deere B., Griswold M.E. et al. Small brain lesions and incident stroke and mortality: a cohort study. Ann Intern Med. 2015; 163(1): 22–31. PMID: 26148278 doi: 10.7326/M14-2057
  32. Schretlen D.J., Testa S.M., Winicki J.M. et al. Frequency and bases of abnormal performance by healthy adults on neuropsychological testing. Journal of the International Neuropsychological Society. 2008; 14(3): 436–45. PMID: 18419842 doi: 10.1017/S1355617708080387
  33. Carmelli D., DeCarli C., Swan G.E. et al. Evidence for genetic variance in white matter hyperintensity volume in normal elderly male twins. Stroke. 1998; 29(6): 1177–81. PMID: 9626291
  34. Verhaaren B.F., de Boer R., Vernooij M.W. et al. Replication study of chr17q25 with cerebral white matter lesion volume. Stroke. 2011; 42(11): 3297-9. PMID: 21868733 doi: 10.1161/STROKEAHA.111.623090
  35. Adib-Samii P., Rost N., Traylor M. et al. 17q25 Locus is associated with white matter hyperintensity volume in ischemic stroke, but not with lacunar stroke status. Stroke. 2013; 44(6): 1609-15. PMID: 23674528 doi: 10.1161/STROKEAHA.113.679936
  36. Tabara Y., Igase M., Okada Y. et al. Association of Chr17q25 with cerebral white matter hyperintensities and cognitive impairment: the J-SHIPP study. Eur J Neurol. 2013; 20(5): 860-2. PMID: 23020117 doi: 10.1111/j.1468-1331.2012.03879.x
  37. Lin Q., Huang W.Q., Tzeng C.M. Genetic associations of leukoaraiosis indicate pathophysiological mechanisms in white matter lesions etiology. Rev. Neurosci. 2015; 26(3): 343–58. PMID: 25781674 doi: 10.1515/revneuro-2014-0082
  38. de Leeuw F.E., de Groot J.C., Oudkerk M. et al. Hypertension and cerebral white matter lesions in a prospective cohort study. Brain. 2002; 125(Pt 4): 765–72. PMID: 11912110
  39. Dufouil C., de Kersaint-Gilly A., Besancon V. et al. Longitudinal study on blood pressure and white matter hyperintensities. The EVA MRI cohort. Neurology. 2001; 56(7): 921–26. PMID: 11294930
  40. Dobrynina LA., Gnedovskaya E.V., Sergeeva A.N. et al. [Subclinical cerebral manifestations and changes of brain associated with newly diagnosed asymptomatic arterial hypertension]. Annals of clinical and experimental neurology. 2016; 10(3): 26-32. (In Russ.)
  41. Dobrynina LA., Gnedovskaya E.V., Sergeeva A.N. et al. [Changes in the MRI brain picture associated with newly diagnosed asymptomatic arterial hypertension]. Annals of clinical and experimental neurology. 2016; 10(3): 33-39. (In Russ.)
  42. Schmidt R., Fazekas F., Enzinger C. et al. Risk factors and progression of small vessel disease-related cerebral abnormalities. J. Neural. Transm. Suppl. 2002; 62: 47–52. PMID: 12456049
  43. Schmidt R., Enzinger C., Ropele S. et al. Progression of cerebral white matter lesions: 6-year results of the Austrian Stroke Prevention Study. Lancet. 2003; 361: 2046–8. PMID: 12814718
  44. van Leijsen E.M.C., van Uden I.W.M., Ghafoorian M. et al. The rise and fall of cerebral small vessel disease - The RUN DMC study. Eur. Stroke J. 2016
  45. Maillard P., Fletcher E., Lockhar S.N. et al. White matter hyperintensities and their penumbra lie along a continuum of injury in the aging brain. Stroke. 2014; 45(6): 1721–6. PMID: 24781079 doi: 10.1161/STROKEAHA.113.004084
  46. Ryu W.S., Woo S.H., Schellingerhout D. et al. Grading and interpretation of white matter hyperintensities using statistical maps. Stroke. 2014; 45: 3567–75. PMID: 25388424 doi: 10.1161/STROKEAHA.114.006662
  47. van Leijsen E.M.C., de Leeuw F.E., Tuladhar A.M. Disease progression and regression in sporadic small vessel disease–insights from neuroimaging, Clinical Science. 2017; 131(12): 1191-206. PMID: 28566448 doi: 10.1042/CS20160384
  48. Longstreth Jr. W.T., Dulberg C., Manolio T.A. et al. Incidence, manifestations, and predictors of brain infarcts defined by serial cranial magnetic resonance imaging in the elderly: the Cardiovascular Health Study. Stroke. 2002; 33(10): 2376-82. PMID: 12364724
  49. Gouw A.A., van der Flier W.M., Pantoni L. et al. On the etiology of incident brain lacunes: longitudinal observations from the LADIS study. Stroke. 2008; 39(11): 3083–5. PMID: 18703801 doi: 10.1161/STROKEAHA.108.521807
  50. Duering M., Csanadi E., Gesierich B. et al. Incident lacunes preferentially localize to the edge of white matter hyperintensities: insights into the pathophysiology of cerebral small vessel disease. Brain. 2013; 136(Pt 9): 2717–26. PMID: 23864274 doi: 10.1093/brain/awt184
  51. Jokinen H., Gouw A.A., Madureira S. et al. Incident lacunes influence cognitive decline: the LADIS study. Neurology. 2011; 76(22): 1872–8. PMID: 21543730 doi: 10.1212/WNL.0b013e31821d752f
  52. Wright C.B., Festa J.R., Paik M.C. et al. White matter hyperintensities and subclinical infarction: associations with psychomotor speed and cognitive flexibility. Stroke. 2008; 39(3): 800–5. PMID: 18258844 doi: 10.1161/STROKEAHA.107.484147
  53. van Dijk E.J., Prins N.D., Vrooman H.A. et al. Progression of cerebral small vessel disease in relation to risk factors and cognitive consequences: Rotterdam Scan study. Stroke. 2008; 39(10): 2712–9. PMID: 18635849 doi: 10.1161/STROKEAHA.107.513176
  54. Schneider J.A., Aggarwal N.T., Barnes L. et al. The neuropathology of older persons with and without dementia from community versus clinic cohorts. J Alzheimers Dis. 2009; 18(3): 691–701. PMID: 19749406 doi: 10.3233/JAD-2009-1227
  55. Brundel M., de Bresser J., van Dillen J.J. et al. Cerebral microinfarcts: a systematic review of neuropathological studies. J Cereb Blood Flow Metab. 2012; 32(3): 425–36. PMID: 22234334 doi: 10.1038/jcbfm.2011.200
  56. van Veluw S.J., Zwanenburg J.J., Engelen-Lee J. et al. In vivo detection of cerebral cortical microinfarcts with high-resolution 7T MRI. J Cereb Blood Flow Metab. 2013; 33(3): 322–9. PMID: 23250109 doi: 10.1038/jcbfm.2012.196
  57. Auriel E., Edlow B.L., Reijmer Y.D. et al. Microinfarct disruption of white matter structure: a longitudinal diffusion tensor analysis. Neurology. 2014; 83(8): 182–8. PMID: 24920857 doi: 10.1212/WNL.0000000000000579
  58. Deramecourt V., Slade J.Y., Oakley A.E. et al. Staging and natural history of cerebrovascular pathology in dementia. Neurology. 2012; 78(14): 1043-50. PMID: 22377814 doi: 10.1212/WNL.0b013e31824e8e7f.
  59. Patel B., Markus H.S. Magnetic resonance imaging in cerebral small vessel disease and its use as a surrogate disease marker. International Journal of Stroke. 2011; 6(1): 47–59. PMID: 21205241 doi: 10.1111/j.1747-4949.2010.00552.x
  60. Knudsen K.A., Rosand J., Karluk D. et al. Clinical diagnosis of cerebral amyloid angiopathy: validation of the Boston criteria. Neurology. 2001; 56(4): 537-9. PMID: 11222803
  61. Iadecola C. The pathobiology of vascular dementia. Neuron. 2013; 80(4): 844–66. PMID: 24267647 doi: 10.1016/j.neuron.2013.10.008
  62. Poels M.M., Ikram M.A., van der Lugt, A. et al. Incidence of cerebral microbleeds in the general population: the Rotterdam Scan Study. Stroke. 2011; 42(3): 656–61. PMID: 21307170 doi: 10.1161/STROKEAHA.110.607184
  63. Lee S.H., Lee S.T., Kim B.J. еt al. Dynamic temporal change of cerebral microbleeds: long-term follow-up MRI study. PloS One. 2011; 6(10): e2593. PMID: 22022473 doi: 10.1371/journal.pone.0025930
  64. Akoudad S., Ikram M.A., Koudstaal P.J. et al. Cerebral microbleeds are associated with the progression of ischemic vascular lesions. Cerebrovasc. Dis. 2014; 37(5): 382–8. PMID: 24970709 doi: 10.1159/000362590
  65. Vernooij M.W., van der Lugt A., Ikram M.A. et al. Prevalence and risk factors of cerebral microbleeds: the Rotterdam Scan Study. Neurology. 2008; 70(14): 1208–14. PMID: 18378884 doi: 10.1212/01.wnl.0000307750.41970.d9
  66. Kim M., Bae H.J., Lee J. et al. APOE epsilon2/epsilon4 polymorphism and cerebral microbleeds on gradient-echo MRI. Neurology. 2005; 65(9): 1474–5. PMID: 16275840 doi: 10.1212/01.wnl.0000183311.48144.7f
  67. Schmidt R., Ropele S., Ferro J. et al. Diffusion-Weighted Imaging and Cognition in the Leukoariosis and Disability in the Elderly Study. Stroke. 2010; 41(5): e402-8. PMID: 20203319 doi: 10.1161/STROKEAHA.109.576629
  68. Goos J.D., Henneman W.J., Sluimer J.D. et al. Incidence of cerebral microbleeds: a longitudinal study in a memory clinic population. Neurology. 2010; 74(24): 1954–60. PMID: 20548041 doi: 10.1212/WNL.0b013e3181e396ea
  69. MacLullich A.M., Wardlaw J.M., Ferguson K.J. et al. Enlarged perivascular spaces are associated with cognitive function in healthy elderly men. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2004; 75(11): 1519–23. PMID: 15489380 doi: 10.1136/jnnp.2003.030858
  70. van Swieten J.C., van den Hout J.H., van Ketel B.A. et al. Periventricular lesions in the white matter on magnetic resonance imaging in the elderly. A morphometric correlation with arteriolosclerosis and dilated perivascular spaces. Brain. 1991; 114: 761–74. PMID: 2043948
  71. Bokura H., Kobayashi S., Yamaguchi S. Distinguishing silent lacunar infarction from enlarged Virchow-Robin spaces: a magnetic resonance imaging and pathological study. J Neurol. 1998; 245(2): 116–22. PMID: 9507419
  72. Mestre H., Kostrikov S., Mehta R.I. Perivascular Spaces, Glymphatic Dysfunction, and Small Vessel Disease. Clin Sci (Lond). 2017; 131(17): 2257–74. PMID: 28798076 doi: 10.1042/CS20160381
  73. Song S.K., Sun S.W., Ramsbottom M.J. et al. Dysmyelination revealed through MRI as increased radial (but unchanged axial) diffusion of water. Neuroimage. 2002; 17(3): 1429-36. PMID: 12414282
  74. Pasi M., van Uden I.W., Tuladhar A.M. et al. White Matter Microstructural Damage on Diffusion Tensor Imaging in Cerebral Small Vessel Disease Clinical Consequences. Stroke. 2016; 47(6): 1679-84. PMID: 27103015 doi: 10.1161/STROKEAHA.115.012065
  75. Hannesdottir K., Nitkunan A., Charlton R.A. et al. Cognitive impairment and white matter damage in hypertension: a pilot study. Acta Neurol Scand. 2009; 119(4): 261–8. PMID: 18798828 doi: 10.1111/j.1600-0404.2008.01098.x
  76. Lawrence A.J., Patel B., Morris R.G. et al. Mechanisms of cognitive impairment in cerebral small vessel disease: multimodal MRI results from the St George’s cognition and neuroimaging in stroke (SCANS) study. PloS One. 2013; 8(4): e61014. PMID: 23613774 doi: 10.1371/journal.pone.0061014
  77. de Groot M., Verhaaren B.F., de Boer R. et al. Changes in normal-appearing white matter precede development of white matter lesions. Stroke. 2013; 44(4): 1037–42. PMID: 23429507 doi: 10.1161/STROKEAHA.112.680223

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Gnedovskaya E.V., Dobrynina L.A., Krotenkova M.V., Sergeeva A.N., 2018

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77-83204 от 12.05.2022.


Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах