Annals of Clinical and Experimental NeurologyAnnals of Clinical and Experimental NeurologyАнналы клинической и экспериментальной неврологии2075-54732409-2533Eco-Vector105410.54101/ACEN.2024.1.3Original articlesОригинальные статьиResearch ArticleNeuroimaging Markers for Differential Diagnosis Between Multifocal Motor Neuropathy and Multifocal Acquired Demyelinating Sensory and Motor NeuropathyНейровизуализационные дифференциально-диагностические маркеры при мультифокальной моторной нейропатии и мультифокальном варианте хронической воспалительной демиелинизирующей полинейропатииhttps://orcid.org/0000-0002-9538-9690TumilovichTaisiya A.ТумиловичТаисия Александровна
Russian Federation

neurologist, Center for Peripheral Nervous System Diseases, Institute of Clinical and Preventive Neurology

врач-невролог Центра заболеваний периферической нервной системы Института клинической и профилактической неврологии

tumilovich.taisiya@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2285-2725SinkovaVictoria V.СиньковаВиктория Викторовна
Russian Federation

radiologist, Neuroradiology department, Institute of Clinical and Preventive Neurology

врач-рентгенолог отдела лучевой диагностики Института клинической и профилактической неврологии

tumilovich.taisiya@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7924-3405GrishinaDaria A.ГришинаДарья Александровна
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), Head, Center for Peripheral Nervous System Disesses, Institute of Clinical and Preventive Neurology

к.м.н., руководитель Центра заболеваний периферической нервной системы Института клинической и профилактической неврологии

tumilovich.taisiya@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3956-6362SuponevaNatalia A.СупоневаНаталья Александровна
Russian Federation

D. Sci. (Med.), Corresponding Member of RAS, Director, Institute of Neurorehabilitation and Rehabilitation Medicine

д.м.н., член-корреспондент РАН, профессор, директор Института нейрореабилитации и восстановительной медицины

tumilovich.taisiya@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9093-344XMorozovaSofya N.МорозоваСофья Николаевна
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), researcher, Neuroradiology department

к.м.н., н.с. отдела лучевой диагностики Института клинической и профилактической неврологии

tumilovich.taisiya@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3820-4554KrotenkovaMarina V.КротенковаМарина Викторовна
Russian Federation

D. Sci. (Med.), main researcher, Head, Neuroradiology department, Institute of Clinical and Preventive Neurology

д.м.н., г.н.с., руководитель отдела лучевой диагностики Института клинической и профилактической неврологии

tumilovich.taisiya@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4547-1263MansurovaAnna V.МансуроваАнна Викторовна
Russian Federation

ultrasound specialist, Ultrasound diagnostic laboratory, Institute of Clinical and Preventive Neurology

врач ультразвуковой диагностики лаборатории ультразвуковых методов исследования Института клинической и профилактической неврологии

tumilovich.taisiya@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8726-8928ChechetkinAndrey O.ЧечёткинАндрей Олегович
Russian Federation

D. Sci. (Med.), Head, Ultrasound diagnostic laboratory, Institute of Clinical and Preventive Neurology

д.м.н., руководитель лаб. ультразвуковых методов исследования Института клинической и профилактической неврологии

tumilovich.taisiya@bk.ruResearch Center of NeurologyНаучный центр неврологии0504202418120322710202329112023Copyright ©; 2024, Tumilovich T.A., Sinkova V.V., Grishina D.A., Suponeva N.A., Morozova S.N., Krotenkova M.V., Mansurova A.V., Chechetkin A.O.Copyright ©; 2024, Тумилович Т.А., Синькова В.В., Гришина Д.А., Супонева Н.А., Морозова С.Н., Кротенкова М.В., Мансурова А.В., Чечёткин А.О.2024Tumilovich T.A., Sinkova V.V., Grishina D.A., Suponeva N.A., Morozova S.N., Krotenkova M.V., Mansurova A.V., Chechetkin A.O.Тумилович Т.А., Синькова В.В., Гришина Д.А., Супонева Н.А., Морозова С.Н., Кротенкова М.В., Мансурова А.В., Чечёткин А.О.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://annaly-nevrologii.com/pathID/article/view/1054

Introduction. Similar asymmetric patterns of motor disorders and neurophysiological changes complicate the differential diagnosis between multifocal motor neuropathy (MMN) and multifocal acquired demyelinating sensory and motor neuropathy (MADSAM) as two chronic dysimmune neuropathies with significantly different treatment approaches. The lack of specific paraclinical markers often result in misdiagnosis and selection of ineffective specific therapy. Identification of specific neuroimaging biomarkers to differentiate these conditions may improve diagnostic approaches.

Objective: To identify neuroimaging markers for the differential diagnosis between MMN and MADSAM.

Materials and methods. The study included 65 participants, particularly 30 individuals with MMN and 35 individuals with MADSAM followed up in the Center of Peripheral Nervous System Diseases, Research Center of Neurology, Moscow, Russia. We retrospectively analyzed their clinical and epidemiological characteristics as well as ultrasonography and magnetic resonance imaging (MRI) findings.

Results. Ultrasonography was performed on the peripheral nerves of the upper extremities, the spinal nerves, and the brachial plexus. The results showed that participants with MADSAM had significantly greater cross-sectional areas (CSAs) and a higher incidence of intraneural ultrasonographic abnormalities compared to participants with MMN. CSA thresholds of the median nerves were identified using ROC analysis to differentiate between MMN and MADSAM. MRI scans of the brachial plexus revealed no abnormalities in 41.4% of the individuals with MMN and 27.3% of the individuals with MADSAM. Meanwhile, STIR hyperintense signal from the brachial plexus was most typical (> 70%) for the MADSAM group.

Conclusions. This was the first detailed comparative analysis of neuroimaging findings in a large sample of patients with either MMN or MADSAM in Russia. Ultrasonographic markers for differential diagnosis have been determined. The advantages and limitations of ultrasonography and MRI of the brachial plexus and the spinal and peripheral nerves in diagnosing multifocal chronic dysimmune neuropathies have been demonstrated.

Введение. Одинаковый асимметричный паттерн двигательных нарушений и однонаправленные нейрофизиологические изменения, регистрируемые при мультифокальной моторной нейропатии (ММН) и мультифокальном варианте хронической воспалительной демиелинизирующей полинейропатии (мХВДП), усложняют проведение дифференциального диагноза между этими двумя хроническими дизиммунными нейропатиями, терапевтическая тактика которых существенно различается. Отсутствие отличительных специфических параклинических маркёров зачастую приводит к ошибочному суждению о диагнозе и выбору неэффективной патогенетической терапии. Актуален прицельный поиск внутригрупповых нейровизуализационных различий.

Цель исследования: определить нейровизуализационные дифференциально-диагностические маркеры при ММН и мХВДП.

Материалы и методы. В исследование были включены 65 пациентов: 30 — с диагнозом ММН и 35 — с диагнозом мХВДП, наблюдающиеся в Центре заболеваний периферической нервной системы ФГБНУ «Научный центр неврологии». Проведены ретроспективный анализ клинико-эпидемиологических характеристик пациентов, сонографическое и магнитно-резонансное (МРТ) обследования.

Результаты. У пациентов с мХВДП по сравнению с ММН при УЗИ длинных периферических нервов рук, спинномозговых нервов и стволов плечевых сплетений отмечены значимо бóльшие величины площади поперечного сечения и частота регистрации интраневральных сонографических изменений. С помощью ROC-анализа определены пороговые величины площади поперечного сечения срединного нерва, значимые для дифференциальной диагностики ММН и мХВДП. В 41,4% случаев у пациентов с ММН МРТ-картина исследования плечевых сплетений была сопоставима с нормой, при мХВДП патологические изменения не выявлены в 27,3% случаев. При этом наличие STIR-гиперинтенсивного сигнала от плечевых сплетений наиболее характерно для пациентов с мХВДП и встречалось более чем в 70% случаев.

Заключение. В ходе настоящего исследования впервые в России на большой выборке пациентов проведён детальный сравнительный анализ данных нейровизуализационных методов исследования у пациентов с ММН и мХВДП; определены сонографические дифференциально-диагностические маркеры, показаны преимущества и ограничения ультразвукового и МРТ-исследований плечевых сплетений, спиномозговых и периферических нервов в диагностике мультифокальных хронических дизиммунных нейропатий.

multifocal motor neuropathymultifocal acquired demyelinating sensory and motor neuropathyultrasonography of peripheral nervesmagnetic resonance imaging of the brachial plexusdysimmune neuropathiesмультифокальная моторная нейропатиямультифокальный вариант хронической воспалительной демиелинизирующей полинейропатииультразвуковое исследованиемагнитно-резонансная томография плечевых сплетенийдизиммунные нейропатииVan den Bergh P.Y.K., van Doorn P.A., Hadden R.D.M. et al. European Academy of Neurology/Peripheral Nerve Society guideline on diagnosis and treatment of chronic inflammatory demyelinating polyradiculoneuro- pathy: Report of a joint Task Force-Second revision. J. Peripher. Nerv. Syst. 2021;26(3):242–268. DOI: 10.1111/jns.12455Joint Task Force of the Efns and the Pns. European Federation of Neurological Societies/Peripheral Nerve Society guideline on management of multifocal motor neuropathy: Report of a joint task force of the European Federation of Neurological Societies and the Peripheral Nerve Society — first revision. J. Peripher. Nerv. Syst. 2010;15(4):295–301. doi: 10.1111/j.1529-8027.2010.00290.xAl-Zuhairy A., Sindrup S.H., Andersen H., Jakobsen J. A population-based study of long-term outcome in treated chronic inflammatory demyelinating polyneuropathy. Muscle Nerve. 2020;61(3):316–324. DOI: 10.1002/mus.26772Goedee H.S., Jongbloed B.A., van Asseldonk J.H. et al. A comparative study of brachial plexus sonography and magnetic resonance imaging in chronic inflammatory demyelinating neuropathy and multifocal motor neuropathy. Eur. J. Neurol. 2017;24(10):1307–1313. DOI: 10.1111/ene.13380Морозова С.Н., Синькова В.В., Гришина Д.А. и др. Основы стандартной визуализации периферической нервной системы: МР-нейрография. Digital Diagnostics. 2023;4(3):356–368. Morozova S.N., Sinkova V.V., Grishina D.A. et al. Conventional magnetic resonance imaging of peripheral nerves: MR-neurography. Digital Diagnostics. 2023;4(3):356–368. doi: 10.17816/DD430292Telleman J.A., Herraets I.J.T., Goedee H.S. et al. Nerve ultrasound: a reproducible diagnostic tool in peripheral neuropathy. Neurology. 2019;92(5):e443–e450. DOI: 10.1212/WNL.0000000000006856Kerasnoudis A., Pitarokoili K., Behrendt V. et al. Cross sectional area reference values for sonography of peripheral nerves and brachial plexus. Clin. Neurophysiol. 2013;124(9):1881–1888. DOI: 10.1016/j.clinph.2013.03.007Grimm A., Axer H., Heiling B., Winter N. Nerve ultrasound normal values – Readjustment of the ultrasound pattern sum score UPSS. Clin. Neurophysiol. 2018;129(7):1403–1409. DOI: 10.1016/j.clinph.2018.03.036Padua L., Granata G., Sabatelli M. et al. Heterogeneity of root and nerve ultrasound pattern in CIDP patients. Clin. Neurophysiol. 2014;125(1):160–165. DOI: 10.1016/j.clinph.2013.07.023Taniguchi N., Itoh K., Wang Y. et al. Sonographic detection of diffuse peripheral nerve hypertrophy in chronic inflammatory demyelinating polyradiculoneuropathy. J. Clin. Ultrasound. 2000;28(9):488–491. doi: 10.1002/1097-0096(200011/12)28:9<488::aid-jcu7>3.0.co;2-7Matsuoka N., Kohriyama T., Ochi K. et al. Detection of cervical nerve root hypertrophy by ultrasonography in chronic inflammatory demyelinating polyradiculoneuropathy. J. Neurol. Sci. 2004;219(1-2):15–21. doi: 10.1016/j.jns.2003.11.011Zaidman C.M., Al-Lozi M., Pestronk A. Peripheral nerve size in normals and patients with polyneuropathy: an ultrasound study. Muscle Nerve. 2009;40(6):960–966. DOI: 10.1002/mus.21431Granata G., Pazzaglia C., Calandro P. et al. Ultrasound visualization of nerve morphological alteration at the site of conduction block. Muscle Nerve. 2009;40(6):1068–1070. DOI: 10.1002/mus.21449Imamura K., Tajiri Y., Kowa H., Nakashima K. Peripheral nerve hypertrophy in chronic inflammatory demyelinating polyradiculoneuropathy detec- ted by ultrasonography. Intern. Med. 2009;48(7):581–582. doi: 10.2169/internalmedicine.48.1924Padua L., Martinoli C., Pazzaglia C. et al. Intra- and internerve cross- sectional area variability: new ultrasound measures. Muscle Nerve. 2012; 45(5):730–733. DOI: 10.1002/mus.23252Di Pasquale A., Morino S., Loreti S. et al. Peripheral nerve ultrasound changes in CIDP and correlations with nerve conduction velocity. Neurology. 2015;84(8):803–809. DOI: 10.1212/WNL.0000000000001291Décard B.F., Pham M., Grimm A. Ultrasound and MRI of nerves for monitoring disease activity and treatment effects in chronic dysimmune neuropathies — current concepts and future directions. Clin. Neurophysiol. 2018;129(1):155–167. DOI: 10.1016/j.clinph.2017.10.028Taylor B.V., Dyck P.J., Engelstad J. et al. Multifocal motor neuropathy: pathologic alterations at the site of conduction block. J. Neuropathol. Exp. Neurol. 2004;63(2):129–137. doi: 10.1093/jnen/63.2.129Grimm A., Vittore D., Schubert V. et al. Ultrasound pattern sum score, homogeneity score and regional nerve enlargement index for differentiation of demyelinating inflammatory and hereditary neuropathies. Clin. Neurophysiol. 2016;127(7):2618–2624. DOI: 10.1016/j.clinph.2016.04.009Kerasnoudis A., Pitarokoili K., Behrendt V. et al. Bochum ultrasound score versus clinical and electrophysiological parameters in distinguishing acute-onset chronic from acute inflammatory demyelinating polyneuropathy. Muscle Nerve. 2015;51(6):846–852. DOI: 10.1002/mus.24484Grimm A., Vittore D., Schubert V. et al. Ultrasound aspects in therapy-naive CIDP compared to long-term treated CIDP. J. Neurol. 2016;263(6):1074–1082. DOI: 10.1007/s00415-016-8100-9Grimm A., Décard B.F., Axer H., Fuhr P. The Ultrasound pattern sum score - UPSS. A new method to differentiate acute and subacute neuropathies using ultrasound of the peripheral nerves. Clin. Neurophysiol. 2015;126(11):2216–2225. DOI: 10.1016/j.clinph.2015.01.011Grimm A., Rattay T.W., Winter N., Axer H. Peripheral nerve ultrasound scoring systems: benchmarking and comparative analysis. J. Neurol. 2017;264(2):243–253. DOI: 10.1007/s00415-016-8305-yHerraets I.J.T., Goedee H.S., Telleman J.A. et al. Nerve ultrasound for diagnosing chronic inflammatory neuropathy: a multicenter validation study. Neurology. 2020;95(12):e1745–e1753. doi: 10.1212/WNL.0000000000010369Kerasnoudis A., Pitarokoili K., Behrendt V. et al. Nerve ultrasound score in distinguishing chronic from acute inflammatory demyelinating polyneuropathy. Clin. Neurophysiol. 2014;125(3):635–641. DOI: 10.1016/j.clinph.2013.08.014Дружинин Д.С., Наумова Е.С., Никитин С.С. Ультразвуковая визуализация периферических нервов при мультифокальной моторной нейропатии и хронической воспалительной демиелинизирующей полинейропатии. Нервно-мышечные болезни. 2016;6(1):63–73. Druzhinin D.S., Naumova E.S., Nikitin S.S. Nerve sonography in multifocal motor neuropathy and chronic inflammatory demyelinating polyneuropathy. Neuromuscular Diseases. 2016;6(1):63–73. doi: 10.17650/2222-8721-2016-6-1-63-73Kuwabara S., Nakajima M., Matsuda S., Hattori T. Magnetic resonance imaging at the demyelinative foci in chronic inflammatory demyelinating polyneuropathy. Neurology. 1997;48(4):874–877. DOI: 10.1212/wnl.48.4.874Schady W., Goulding P.J., Lecky B.R. et al. Massive nerve root enlargement in chronic inflammatory demyelinating polyneuropathy. J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 1996;61(6):636–640. DOI: 10.1136/jnnp.61.6.636Midroni G., de Tilly L.N., Gray B., Vajsar J. MRI of the cauda equina in CIDP: clinical correlations. J. Neurol. Sci. 1999;170(1):36–44. doi: 10.1016/s0022-510x(99)00195-1Van Es H.W., Van den Berg L.H., Franssen H. et al. Magnetic resonance imaging of the brachial plexus in patients with multifocal motor neuropathy. Neurology. 1997;48(5):1218–1224. DOI: 10.1212/wnl.48.5.1218Duggins A.J., McLeod J.G., Pollard J.D. et al. Spinal root and plexus hypertrophy in chronic inflammatory demyelinating polyneuropathy. Brain. 1999;122(Pt 7):1383–1390. DOI: 10.1093/brain/122.7.1383Mikityansky I., Zager E.L., Yousem D.M., Loevner L.A. MR Imaging of the brachial plexus. Magn. Reson. Imaging Clin. N. Am. 2012;20(4):791–826. doi: 10.1016/j.mric.2012.08.003Jongbloed B.A., Bos J.W., Rutgers D. et al. Brachial plexus magnetic resonance imaging differentiates between inflammatory neuropathies and does not predict disease course. Brain Behav. 2017;7(5):e00632. DOI: 10.1002/brb3.632Zaidman C.M., Pestronk A. Nerve size in chronic inflammatory demyelinating neuropathy varies with disease activity and therapy response over time: a retrospective ultrasound study. Muscle Nerve. 2014;50(5):733–738. DOI: 10.1002/mus.24227Merola A., Rosso M., Romagnolo A. et al. Peripheral nerve ultrasonography in chronic inflammatory demyelinating polyradiculoneuropathy and multifocal motor neuropathy: correlations with clinical and neurophysiological data. Neurol. Res. Int. 2016;2016:9478593. DOI: 10.1155/2016/9478593