Annals of Clinical and Experimental NeurologyAnnals of Clinical and Experimental NeurologyАнналы клинической и экспериментальной неврологии2075-54732409-2533Eco-Vector115010.17816/ACEN.1150Original articlesОригинальные статьиResearch ArticleTemporal Lobe Epilepsy with Bitemporal Interictal Epileptiform Discharges: Effects of Sleep and WakefulnessВисочная эпилепсия с битемпоральными интериктальными разрядами: влияние сна и бодрствованияhttps://orcid.org/0000-0002-6381-2925BroutianAmayak G.БрутянАмаяк Грачевич
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), Head, Laboratory of clinical neurophysiology, Institute of Clinical and Preventive Neurology

канд. мед. наук, зав. лаб. клинической нейрофизиологии Института клинической и профилактической неврологии

ncnmaximova@mail.ruGlazovaMariya A.ГлазоваМария Александровна
Russian Federation

ostgraduate student, 2nd Neurological department, Institute of Clinical and Preventive Neurology

аспирант 2-го неврологического отделения Института клинической и профилактической неврологии

ncnmaximova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7682-6672MaksimovaMarina Yu.МаксимоваМарина Юрьевна
Russian Federation

D. Sci. (Med), Prof., Head, 2nd Neurological department, Institute of Clinical and Preventive Neurology

д-р мед. наук, профессор, рук. 2-го неврологического отделения Института клинической и профилактической неврологии

ncnmaximova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2339-8483Belyakova-BodinaAlexandra I.Белякова-БодинаАлександра Игоревна
Russian Federation

junior researcher, Laboratory of clinical neurophysiology, Institute of Clinical and Preventive Neurology

м. н. с. лаб. клинической нейрофизиологии Института клинической и профилактической неврологии

ncnmaximova@mail.ruResearch Center of NeurologyНаучный центр неврологии0310202418335411806202419072024Copyright ©; 2024, Broutian A.G., Glazova M.A., Maksimova M.Y., Belyakova-Bodina A.I.Copyright ©; 2024, Брутян А.Г., Глазова М.А., Максимова М.Ю., Белякова-Бодина А.И.2024Broutian A.G., Glazova M.A., Maksimova M.Y., Belyakova-Bodina A.I.Брутян А.Г., Глазова М.А., Максимова М.Ю., Белякова-Бодина А.И.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://annaly-nevrologii.com/pathID/article/view/1150

Introduction. Independent bitemporal interictal discharges are often found in patients with temporal lobe epilepsy. The likelihood of registering epileptiform activity (EA) is higher during sleep. Assessment of bitemporal interictal epileptiform discharges (BIEDs) with various discharge predominance ratio is used for presurgical evaluation of epilepsy patients and prediction of surgical outcomes.

Our objective was to determine the predominant side (PS) in patients with bitemporal epilepsy using the incidence of epileptiform discharges for each sleep stage.

Materials and methods. We analyzed 45 recordings of 10–24 h long-term video-EEG monitoring (LTM) in patients with bitemporal EA. For each recording, the total incidence of EA (IEA) and EA incidence for wakefulness and for each sleep stage were calculated individually. We also assessed the discharge predominance index (DPI) as a ratio of IEA in the predominant and contralateral sides for the entire recording and for each sleep stage.

Results. We observed an IEA increase with sleep deepening, with maximum values observed during N2 and N3 sleep stages. The minimum IEA values were recorded during REM sleep; nevertheless, most of the REM sleep discharges were detected on the PS. DPI values were the highest and the most stable during N2 and N3 stages.

Conclusion. The findings of our study demonstrate an increase in DPI values with non-rapid eye movement (NREM) sleep deepening in patients with bitemporal localization of EA. Despite the protective effects of REM sleep (i.e., reducing the likelihood of EA), it may be pivotal in lateralization of EA in patients with BIEDs. The PS is generally determined by a higher DPI during N2 and N3 stages.

Введение. У пациентов с височной эпилепсией нередко выявляются независимые битемпоральные разряды в межприступном периоде. Вероятность регистрации эпилептиформной активности (ЭА) увеличивается во сне. Наличие битемпоральных интериктальных эпилептиформных разрядов с различным соотношением количества разрядов по сторонам учитывается для определения исхода хирургического лечения.

Цель: на основании расчёта индекса эпилептиформных разрядов для каждой стадии сна выявить доминирующую сторону у пациентов с битемпоральной эпилепсией.

Материалы и методы. В исследование были включены 45 записей видео-ЭЭГ-мониторинга длительностью 10–24 ч у пациентов с битемпоральной ЭА. Для каждой записи рассчитывали общий индекс ЭА и индекс ЭА для бодрствования и каждой стадии сна отдельно. Также определяли индекс доминирования разрядов (ИДР) в процентах как соотношение разрядов на доминирующей и контралатеральной сторонах для всей записи и отдельно для каждой стадии.

Результаты. Отмечено увеличение индекса ЭА по мере углубления сна, максимальные значения выявлены в стадиях сна N2 и N3. Минимальное значение индекса ЭА было в фазе REM-сна, тем не менее в большинстве случаев разряды в REM-фазе выявлялись на доминирующей стороне. ИДР был наиболее высоким и стабильным в стадиях N2 и N3.

Заключение. Результаты исследования пациентов с битемпоральной локализацией ЭА свидетельствуют о возрастании ИДР по мере увеличения глубины не-REM-сна. Несмотря на то что REM-сон обладает протективными свойствами, снижая вероятность появления ЭА, для пациентов с битемпоральными интериктальными эпилептиформными разрядами он может иметь латерализующее значение. Доминирующая сторона в значительной степени определяется высоким значением ИДР в стадиях N2 и N3.

temporal lobe epilepsy with bitemporal dischargessleepelectroencephalographysleep stagesвисочная эпилепсия с битемпоральными разрядамисонэлектроэнцефалографиястадии снаGovernment of the Russian FederationПравительство РФHauser W.A., Kurland L.T. The epidemiology of epilepsy in Rochester, Minnesota, 1935 through 1967. Epilepsia. 1975;16(1):1–66. DOI: 10.1111/j.1528-1157.1975.tb04721.xWiebe S., Jette N. Pharmacoresistance and the role of surgery in difficult to treat epilepsy. Nat. Rev. Neurol. 2012;8(12):669–677. DOI: 10.1038/nrneurol.2012.181Ergene E., Shih J.J., Blum D.E., So N.K. Frequency of bitemporal independent interictal epileptiform discharges in temporal lobe epilepsy. Epilepsia. 2000;41(2):213–218. DOI: 10.1111/j.1528-1157.2000.tb00142.xGollwitzer S., Scott C.A., Farrell F. et al. The long-term course of temporal lobe epilepsy: From unilateral to bilateral interictal epileptiform discharges in repeated video-EEG monitorings. Epilepsy Behav. 2017;68:17–21. DOI: 10.1016/j.yebeh.2016.12.027Chung M.Y., Walczak T.S., Lewis D.V. et al. Temporal lobectomy and independent bitemporal interictal activity: what degree of lateralization is sufficient? Epilepsia. 1991;32(2):195–201. DOI: 10.1111/j.1528-1157.1991.tb05244.xBlume W.T., Borghesi J.L., Lemieux J.F. Interictal indices of temporal seizure origin. Ann. Neurol. 1993;34(5):703–709. DOI: 10.1002/ana.410340513Malow B.A., Lin X., Kushwaha R., Aldrich M.S. Interictal spiking increases with sleep depth in temporal lobe epilepsy. Epilepsia. 1998;39(12):1309–1316. DOI: 10.1111/j.1528-1157.1998.tb01329.xClemens Z., Janszky J., Szucs A. et al. Interictal epileptic spiking during sleep and wakefulness in mesial temporal lobe epilepsy: a comparative study of scalp and foramen ovale electrodes. Epilepsia. 2003;44(2):186–192. DOI: 10.1046/j.1528-1157.2003.27302.xБрутян А.Г., Белякова-Бодина А.И., Долгова С.М. и др. Интериктальная эпилептиформная активность во сне и в бодрствовании у пациентов с височной эпилепсией. Вестник РГМУ. 2019;(6):22–27. Broutian A.G., Belyakova-Bodina A.I., Dolgova S.M. et al. Interictal epileptiform activity in sleep and wakefulness in patients with temporal lobe epilepsy. Vestnik RGMU. 2019;(6):22–27. DOI: 10.24075/vrgmu.2019.073Berry R.B., Brooks R., Gamaldo C. et al. AASM Scoring Manual Updates for 2017 (Version 2.4). J. Clin. Sleep. Med. 2017;13(5):665–666. DOI: 10.5664/jcsm.6576Lieb J.P., Joseph J.P., Engel J. Jr. et al. Sleep state and seizure foci related to depth spike activity in patients with temporal lobe epilepsy. Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1980;49(5-6):538–557. DOI: 10.1016/0013-4694(80)90396-xSammaritano M., Gigli G.L., Gotman J. Interictal spiking during wakefulness and sleep and the localization of foci in temporal lobe epilepsy. Neurology. 1991;41(2(Pt 1)):290–297. DOI: 10.1212/wnl.41.2_part_1.290Clemens Z., Janszky J., Clemens B. et al. Factors affecting spiking related to sleep and wake states in temporal lobe epilepsy (TLE). Seizure. 2005;14(1):52–57. DOI: 10.1016/j.seizure.2004.09.003Singh S., Shukla G., Goyal V. et al. Impact of sleep on the localizing value of video EEG in patients with refractory focal seizures — a prospective video-EEG with EOG and submental EMG study. Clin. Neurophysiol. 2014;125(12):2337–2243. DOI: 10.1016/j.clinph.2014.03.021Ferrillo F., Beelke M., Nobili L. Sleep EEG synchronization mechanisms and activation of interictal epileptic spikes. Clin. Neurophysiol. 2000;111 Suppl 2:S65–S73. DOI: 10.1016/s1388-2457(00)00404-1Frauscher B., von Ellenrieder N., Ferrari-Marinho T. et al. Facilitation of epileptic activity during sleep is mediated by high amplitude slow waves. Brain. 2015;138(Pt 6):1629–1641. DOI: 10.1093/brain/awv073Garg D., Charlesworth L., Shukla G. Sleep and temporal lobe epilepsy — associations, mechanisms and treatment implications. Front. Hum. Neurosci. 2022;16:849899. DOI: 10.3389/fnhum.2022.849899Frauscher B., von Ellenrieder N., Dubeau F., Gotman J. EEG desynchronization during phasic REM sleep suppresses interictal epileptic activity in humans. Epilepsia. 2016;57(6):879–888. DOI: 10.1111/epi.13389Ng M., Pavlova M. Why are seizures rare in rapid eye movement sleep? Review of the frequency of seizures in different sleep stages. Epilepsy Res. Treat. 2013;2013:932790. DOI: 10.1155/2013/932790Yuan X., Sun M. The value of rapid eye movement sleep in the localization of epileptogenic foci for patients with focal epilepsy. Seizure. 2020;81:192–197. DOI: 10.1016/j.seizure.2020.06.009Копачев Д.Н., Шишкина Л.В., Быченко В.Г. и др. Склероз гиппокампа: патогенез, клиника, диагностика, лечение. Вопросы нейрохирургии имени Н.Н. Бурденко. 2016;80(4):109–116. Kopachev D.N., Shishkina L.V., Bychenko V.G. et al. Hippocampal sclerosis: pathogenesis, clinical features, diagnosis, and treatment. Burdenko's Journal of Neurosurgery. 2016;80(4):109–116. DOI: 10.17116/neiro2016804109-116Asadi-Pooya A.A., Farazdaghi M., Shahpari M. Clinical significance of bilateral epileptiform discharges in temporal lobe epilepsy. Acta Neurol. Scand. 2021;143(6):608–613. DOI: 10.1111/ane.13402