Annals of Clinical and Experimental NeurologyAnnals of Clinical and Experimental NeurologyАнналы клинической и экспериментальной неврологии2075-54732409-2533Eco-Vector135810.17816/ACEN.1358VXVXFWOriginal articlesОригинальные статьиResearch ArticleBiofeedback training in rehabilitation of patients with neurological disorders in post-COVID syndrome: a randomized controlled trialБОС-тренинг в реабилитации пациентов с неврологическими нарушениями при постковидном синдроме: рандомизированное контролируемое исследованиеhttps://orcid.org/0000-0002-7831-5833CherkasovaAnastasiia N.ЧеркасоваАнастасия Николаевна
Russian Federation

junior researcher, Brain-computer interface group, Institute of Neurorehabilitation and Recovery Technologies

м. н. с. группы нейроинтерфейсов Института нейрореабилитации и восстановительных технологий

cherka.sova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6836-4386IkonnikovaEkaterina S.ИконниковаЕкатерина Сергеевна
Russian Federation

junior researcher, Brain-computer interface group, Institute of Neurorehabilitation and Recovery Technologies

м. н. с. группы нейроинтерфейсов Института нейрореабилитации и восстановительных технологий

ikonnikovaes@list.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8671-5861LyukmanovRoman Kh.ЛюкмановРоман Харисович
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), senior researcher, Head, Brain-computer interface group, Institute of Neurorehabilitation and Recovery Technologies

канд. мед. наук, с. н. с., рук. группы нейроинтерфейсов Института нейрореабилитации и восстановительных технологий

xarisovich@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-7119-9841KirichenkoOlga A.КириченкоОльга Андреевна
Russian Federation

junior researcher, Head, Department of medical rehabilitation and physiotherapy, Institute of Neurorehabilitation and Recovery Technologies

м. н. с., зав. отделением медицинской реабилитации и физиотерапии Института нейрореабилитации и восстановительных технологий

kirichenko@neurology.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7826-5135MokienkoOlesya A.МокиенкоОлеся Александровна
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), researcher, Brain-computer interface group, Institute of Neurorehabilitation and Recovery Technologies, senior researcher

канд. мед. наук, н. с. группы нейроинтерфейсов Института нейрореабилитации и восстановительных технологий, с. н. с.

lesya.md@yandex.ruhttps://orcid.org/0009-0004-0576-2626KonyshevVladimir A.КонышевВладимир Анатольевич
Russian Federation

Chief Executive Officer

генеральный директор

info@neurobotics.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3751-2766ZonovAlexandr A.ЗоновАлександр Александрович
Russian Federation

product manager, neurophysiologist

продакт-менеджер, нейрофизиолог

info@neurobotics.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3956-6362SuponevaNatalia A.СупоневаНаталья Александровна
Russian Federation

Dr. Sci. (Med.), Corresponding member of RAS, Director, Institute of Neurorehabilitation and Recovery Technologies

д-р мед. наук, член-корреспондент РАН, директор Института нейрореабилитации и восстановительных технологий

suponeva@neurology.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6338-0392PiradovMikhail A.ПирадовМихаил Александрович
Russian Federation

Dr. Sci. (Med.), Professor, Full member of RAS, Director

д-р мед. наук, профессор, академик РАН, директор

raskurazhev@neurology.ruRussian Center of Neurology and NeurosciencesРоссийский центр неврологии и нейронаукInstitute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology of the Russian Academy of SciencesИнститут высшей нервной деятельности и нейрофизиологии Российской академии наукNeuroboticsНейроботикс1010202519314260705202521072025Copyright ©; 2025, Cherkasova A.N., Ikonnikova E.S., Lyukmanov R.K., Kirichenko O.A., Mokienko O.A., Konyshev V.A., Zonov A.A., Suponeva N.A., Piradov M.A.Copyright ©; 2025, Черкасова А.Н., Иконникова Е.С., Люкманов Р.Х., Кириченко О.А., Мокиенко О.А., Конышев В.А., Зонов А.А., Супонева Н.А., Пирадов М.А.2025Cherkasova A.N., Ikonnikova E.S., Lyukmanov R.K., Kirichenko O.A., Mokienko O.A., Konyshev V.A., Zonov A.A., Suponeva N.A., Piradov M.A.Черкасова А.Н., Иконникова Е.С., Люкманов Р.Х., Кириченко О.А., Мокиенко О.А., Конышев В.А., Зонов А.А., Супонева Н.А., Пирадов М.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://annaly-nevrologii.com/pathID/article/view/1358

Introduction. The high prevalence of post-COVID syndrome (PCS), which frequently manifests with emotional disturbances, cognitive impairment, and asthenia, necessitates effective rehabilitation methods. One potential approach is electroencephalography (EEG)-based biofeedback (BFB) therapy, though its use in PCS management has been explored in only a few studies to date.

The study aimed to evaluate the effects of EEG α-rhythm BFB training on emotional state and cognitive function recovery, and reduction of astheniа symptoms in PCS patients.

Materials and methods. Patients diagnosed with U09. Post-COVID-19 condition were randomly assigned to two groups of 10 participants each. The main group underwent 12–15 sessions of EEG α-rhythm BFB training using the NeuroPlay-6C headset with the Neurocorrection of COVID-19 Psychoemotional Consequences protocol, while the control group received identical training without biofeedback. Assessments performed before and after the intervention included: emotional state evaluation (State-Trait Anxiety Inventory [STAI], Short Health Anxiety Inventory [SHAI], Beck Depression Inventory [BDI], Psychological Stress Measure [PSM-25]), cognitive function assessment (Addenbrooke’s Cognitive Examination III [ACE-III], Schulte tables, Stroop test, Tower of London test, N-back test, 10-word memory test), assessment of asthenia (Multidimensional Fatigue Inventory [MFI]), and sleep quality evaluation (Insomnia Severity Index [ISI]).

Results. In both groups, the training resulted in a significant reduction of personal anxiety, psychological stress, depression, and asthenia. The main group additionally demonstrated decreased health-related anxiety and improved information retention parameters. Intergroup comparison revealed more pronounced dynamics in the main group: greater reduction of general fatigue manifestations, increased immediate word recall volume, and improved retention of verbal information in working memory. The proportion of patients transitioning to milder symptom severity levels on individual scales was comparable between both groups.

Conclusion. EEG α-rhythm biofeedback training can be implemented at the outpatient rehabilitation stage for PCS patients.

Введение. Распространённость постковидного синдрома (ПКС), среди проявлений которого высока частота встречаемости нарушений эмоциональной сферы, когнитивных функций и проявлений астении, требует разработки методов их преодоления. Одним из таких методов может стать терапия с использованием биологической обратной связи (БОС) по электроэнцефалографии (ЭЭГ), изучение которой в отношении ПКС ограничено единичными работами.

Цель исследования — оценить влияние БОС-тренинга по α-ритму ЭЭГ на восстановление эмоционального состояния, когнитивных функций, снижение проявлений астении у пациентов с ПКС.

Материалы и методы. Пациентов с диагнозом «U09. Состояние после COVID-19» рандомизировали в 2 группы по 10 человек. Участники основной группы проходили 12–15 тренировок БОС-тренинга по α-ритму ЭЭГ с помощью гарнитуры «NeuroPlay-6C» по программе «Нейрокоррекция психоэмоциональных последствий COVID-19». В контрольной группе применяли те же тренировки, но без обратной связи. До и после тренинга оценивали состояние эмоциональной сферы (Опросник Спилбергера–Ханина, Краткий опросник тревоги о здоровье, Шкала депрессии Бека, Шкала психологического стресса), когнитивных функций (Адденбрукская шкала оценки когнитивных функций III, «Таблицы Шульте», тест Струпа, «Башни Лондона», N-back, «10 слов»), параметры астении (Субъективная шкала оценки астении) и качества сна (Индекс тяжести инсомнии).

Результаты. В обеих группах после тренинга произошло значимое снижение личностной тревожности, психологического стресса, депрессии и астении. В основной группе также отмечено снижение тревоги о здоровье и улучшение параметров запоминания информации. При межгрупповом сравнении в основной группе наблюдалась более выраженная динамика снижения проявлений общей астении, увеличения объёма непосредственного воспроизведения слов, удержания вербальной информации в рабочей памяти. Количество пациентов, перешедших на более лёгкий уровень проявления симптомов по отдельным шкалам, в двух группах было сопоставимым.

Заключение. БОС-тренинг по α-ритму ЭЭГ может применяться на амбулаторном этапе реабилитации пациентов с ПКС.

post-COVID syndromeastheniaemotional disorderscognitive impairmentelectroencephalographic biofeedbackпостковидный синдромастениянарушения эмоциональной сферыкогнитивные нарушениябиологическая обратная связь по электроэнцефалографииSoriano JB, Murthy S, Marshall JC, et al. A clinical case definition of post-COVID-19 condition by a Delphi consensus. Lancet Infect Dis. 2022;22(4):e102–e107. doi: 10.1016/S1473-3099(21)00703-9Sk Abd Razak R, Ismail A, Abdul Aziz AF, et al. Post-COVID syndrome prevalence: a systematic review and meta-analysis. BMC Public Health. 2024;24(1):1785. doi: 10.1186/s12889-024-19264-5Anaya J-M, Rojas M, Salinas ML, et al. Post-COVID syndrome. A case series and comprehensive review. Autoimmunity Reviews. 2021;20(11):102947. doi: 10.1016/j.autrev.2021.102947Zawilska JB, Kuczyńska K. Psychiatric and neurological complications of long COVID. J. Psychiatr. Res. 2022;156:349–360. doi: 10.1016/j.jpsychires.2022.10.045Premraj L, Kannapadi NV, Briggs J, et al. Mid and long-term neurological and neuropsychiatric manifestations of post-COVID-19 syndrome: a meta-analysis. J Neurol Sci. 2022;434:120162. doi: 10.1016/j.jns.2022.120162Maltezou HC, Pavli A, Tsakris A. Post-COVID syndrome: an insight on its pathogenesis. Vaccines. 2021;9(5):497. doi: 10.3390/vaccines9050497Медведев В.Э., Фролова В.И., Гушанская Е.В. и др. Астенические расстройства в рамках постковидного синдрома. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2021;121(4):152–158. Medvedev VE, Frolova VI, Gushanskaya EV, et al. Astenic disorders within the framework of post-covid syndrome. S.S. Korsakov Journal of Neurology and Psychiatry. 2021;121(4):152–158. doi: 10.17116/jnevro2021121041152Banerjee I, Robinson J, Sathian B. Treatment of long COVID or Post COVID syndrome: a pharmacological approach. Nepal J Epidemiol. 2022;12(3):1220–1223. doi: 10.3126/nje.v12i3.48532Sakai T, Hoshino C, Hirao M, et al. Rehabilitation of patients with post-COVID-19 syndrome: a narrative review. Prog Rehabil Med. 2023;8:20230017. doi: 10.2490/prm.20230017Möller M, Borg K, Janson C, et al. Cognitive dysfunction in postCOVID-19 condition: mechanisms, management, and rehabilitation. J Intern Med. 2023;294(5):539–681. doi: 10.1111/joim.13720Трофимова А.К., Каютина Д.В., Исайчев С.А. и др. Технологии биоуправления в системе клинико-психологической диагностики и нейрореабилитации. Вопросы психологии. 2018;2:111–121. Trofimova AK, Kayutina DV, Isaichev SA, et al. Biofeedback technologies in the system of clinical-psychological diagnostics and neurorehabilitation. Voprosy Psikhologii. 2018;2:111–121.Зонов А.А., Насырова Е.Г., Леонтьев Е.А. Изменения психофизиологических показателей после тренинга с использованием нейробиоуправления у лиц, перенесших COVID-19. Acta Medica Eurasica. 2022;2:1–8. Zonov AA, Nasyrova EG, Leontiev EA. Changes in psycho-physiological indicators after training with the use of neuro-biofeedback in people who had COVID-19. Acta Medica Eurasica. 2022;2:1–8. doi: 10.47026/2413-4864-2022-2-1-8Orendáčová M, Kvašňák E., Vránová J. Effect of neurofeedback therapy on neurological post-COVID-19 complications (a pilot study). PLoS One. 2022;17(7):e0271350. doi: 10.1371/journal.pone.0271350Cho Y, Park W. The effects of integrated neurofeedback and salutogenesis nursing intervention to relieve post-COVID-19 symptoms in late adolescents. Journal of Korean Academy of Psychiatric and Mental Health Nursing. 2023;32(4):402–420. doi: 10.12934/jkpmhn.2023.32.4.402Masuko T, Sasai-Masuko H. Efficacy of original neurofeedback treatment method for brain fog from COVID-19: a case report. Cureus. 2024;16(3):e56519. doi: 10.7759/cureus.56519Łuckoś M, Cielebąk K, Kamiński P. EEG neurofeedback in the treatment of cognitive dysfunctions after the infection of SARS-COV-2 and long COVID-19. Acta Neuropsychologica. 2021;19(3):361–372. doi: 10.5604/01.3001.0015.2464Лурия А.Р. Высшие корковые функции человека и их нарушения при локальных поражениях мозга. М.; 1962. Luriya AR. Higher cortical functions in man and their disturbances in local brain lesions. Moscow; 1962. (In Russ.)Zigmond AS, Snaith RP The hospital anxiety and depression scale. Acta Psychiatr Scand. 1983;67(6):361–370. doi: 10.1111/j.1600-0447.1983.tb09716.xSpielberger CD. Test Anxiety Inventory: preliminary professional manual. Menlo Park; 1980.Ханин Ю.Л. Краткое руководство к шкале реактивной и личностной тревожности Ч.Д. Спилбергера. Л.; 1976. Xanin YL. A Quick guide to the Spielberger’s test anxiety inventory. Leningrad; 1976. (In Russ.)Salkovskis PM, Rimes KA, Warwick HMC, Clark DM. The health anxiety inventory: development and validation of scales for the measurement of health anxiety and hypochondriasis. Psychol. Med. 2002;32(5):843– 853. doi: 10.1017/S0033291702005822Желонкина Т.А., Ениколопов С.Н., Ермушева А.А. Адаптация русскоязычной версии методики P. Salkovskis «Краткий опросник тревоги о здоровье» (Short Health Anxiety Inventory). Теоретическая и экспериментальная психология. 2014;7(1):30–37. Zhelonkina TA, Yenikolopov SN, Ermusheva AA. Adaptation of the Russian version of “Short health anxiety inventory” developed by P. Salkovskis. Theoretical and Experimental Psychology. 2014;7(1):30–37.Beck AT, Ward CH, Mendelson M, et al. An inventory for measuring depression. Arch Gen Psychiatry. 1961;4(6):561–571. doi: 10.1001/archpsyc.1961.01710120031004Тарабрина Н.В. Практикум по психологии посттравматического стресса. СПб.; 2001. Tarabrina NV. Workshop on the psychology of post-traumatic stress. St. Peterburg; 2001. (In Russ.)Lemyre L, Tessier R, Fillion L. La Mesure du stress psychologique: manuel d’utilisation. Québec; 1990.Водопьянова Н. Е. Психодиагностика стресса. СПб.; 2009. Vodopyanova NE. Psychodiagnostics of stress. St. Peterburg; 2009. (In Russ.)Noone P. Addenbrooke’s Cognitive Examination-III. Occup. Med. 2015;65(5):418–420. doi: 10.1093/occmed/kqv041Варако Н.А., Архипова Д.В., Юсупова Д.Г. и др. Валидация русскоязычной версии Адденбрукской шкалы оценки когнитивных функций III (Addenbrook’s Cognitive Examination III — ACE-III). Вопросы психологии. 2024;70(1):96–103. Varako NA, Arkhipova DV, Yosupova DG, et al. Validation of the Russian-language version of Addenbrooke’s Cognitive Examination III — ACE-III. Voprosy Psikhologii. 2024;70(1):96–103.Рубинштейн С.Я. Экспериментальные методики патопсихологии. М.; 1999. Rubinstein SYa. Experimental methods of pathopsychology. Moscow; 1999. (In Russ.)Stroop JR. Studies of interference in serial verbal reactions. J Exp Psychol. 1935;18(6):643–662. doi: 10.1037/h0054651Mueller ST, Piper BJ. The Psychology Experiment Building Language (PEBL) and PEBL test battery. J Neurosci Methods. 2014;222:250–259. doi: 10.1016/j.jneumeth.2013.10.024Shallice T. Specific impairments of planning. Trans R Soc Lond B Biol Sci. 1982;298(1089):199–209. doi: 10.1098/rstb.1982.0082Kirchner WK. Age differences in short-term retention of rapidly changing information. J Exp Psychol. 1958;55(4):352–358. doi: 10.1037/h0043688Haatveit BC, Sundet K, Hugdahl K, et al. The validity of d prime as a working memory index: results from the “Bergen n-back task”. J Clin Exp Neuropsychol. 2010;32(8):871–880. doi: 10.1080/13803391003596421Bastien CH, Vallières A, Morin CM. Validation of the Insomnia Severity Index as an outcome measure for insomnia research. Sleep Med. 2001;2(4):297–307. doi: 10.1016/S1389-9457(00)00065-4Рассказова Е.И., Тхостов А.Ш. Клиническая психология сна и его нарушений. М.; 2012. Rasskazova EI, Tkhostov ASh. Clinical psychology of sleep and its disorders. Moscow; 2012. (In Russ.)Smets EM, Garssen B, Bonke B, De Haes JC. The Multidimensional Fatigue Inventory (MFI) psychometric qualities of an instrument to assess fatigue. J Psychosom Res. 1995;39(3):315–325. doi: 10.1016/0022-3999(94)00125-ORusso CM, Balkin RS, Lenz AS. A meta‐analysis of neurofeedback for treating anxiety‐spectrum disorders. Journal of Counseling & Development. 2022;100(3):236–251. doi: 10.1002/jcad.12424Fernández-Alvarez J, Grassi M, Colombo D, et al. Efficacy of bio- and neurofeedback for depression: a meta-analysis. Psychol. Med. 2022;52(2):201–216. doi: 10.1017/S0033291721004396Min B, Park H, Kim JI, et al. The effectiveness of a neurofeedback-assisted mindfulness training program using a mobile app on stress reduction in employees: randomized controlled trial. JMIR Mhealth Uhealth. 2023;11:e42851. doi: 10.2196/42851Luctkar-Flude M, Groll D. A systematic review of the safety and effect of neurofeedback on fatigue and cognition. Integr Cancer Ther. 2015;14(4):318–340. doi: 10.1177/1534735415572886Yeh WH, Hsueh JJ, Shaw FZ. Neurofeedback of Alpha activity on memory in healthy participants: a systematic review and meta-analysis. Front Hum Neurosci. 2021;14:562360. doi: 10.3389/fnhum.2020.562360