Annals of Clinical and Experimental NeurologyAnnals of Clinical and Experimental NeurologyАнналы клинической и экспериментальной неврологии2075-54732409-2533Eco-Vector60510.25692/ACEN.2019.3.7TechnologiesТехнологииUnknownNavigated TMS mapping using the grid-based algorithm to evaluate the reorganization of cortical muscle representation in amyotrophic lateral sclerosisНавигационное ТМС-картирование с сеточным алгоритмом в оценке реорганизации корковых представительств мышц при боковом амиотрофическом склерозеhttps://orcid.org/0000-0003-0716-3737BakulinIlya S.БакулинИлья Сергеевич
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), researcher, Department of neurorehabilitation and physiotherapy

к.м.н., н.с. отд. нейрореабилитации и физиотерапии

bakulin@neurology.ruSinitsynDmitry O.СиницынДмитрий Олегович
Russian Federation
bakulin@neurology.ruPoydashevaAlexandra G.ПойдашеваАлександра Георгиевна
Russian Federation
bakulin@neurology.ruChernyavskiyAndrey Yu.ЧернявскийАндрей Юрьевич
Russian Federation
bakulin@neurology.ruSuponevaNatalia A.СупоневаНаталья Александровна
Russian Federation
bakulin@neurology.ruZakharovaMaria N.ЗахароваМария Николаевна
Russian Federation
bakulin@neurology.ruPiradovMikhail A.ПирадовМихаил Александрович
Russian Federation
bakulin@neurology.ruResearch Center of NeurologyФГБНУ «Научный центр неврологии»K.A. Valiev Institute of Physics and Technology of the Russian Academy of SciencesФГБУН «Физико-технологический институт имени К.А. Валиева» Российской академии наук06082019133556201092019Copyright ©; 2019, Bakulin I.S., Sinitsyn D.O., Poydasheva A.G., Chernyavskiy A.Y., Suponeva N.A., Zakharova M.N., Piradov M.A.Copyright ©; 2019, Bakulin I.S., Sinitsyn D.O., Poydasheva A.G., Chernyavskiy A.Y., Suponeva N.A., Zakharova M.N., Piradov M.A.2019Bakulin I.S., Sinitsyn D.O., Poydasheva A.G., Chernyavskiy A.Y., Suponeva N.A., Zakharova M.N., Piradov M.A.Bakulin I.S., Sinitsyn D.O., Poydasheva A.G., Chernyavskiy A.Y., Suponeva N.A., Zakharova M.N., Piradov M.A.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://annaly-nevrologii.com/pathID/article/view/605

Introduction. Motor cortex mapping using navigated transcranial magnetic stimulation (TMS) is a promising method for assessing motor cortex reorganization in amyotrophic lateral sclerosis (ALS). The use of the grid-based algorithm allows the mapping protocol to be standardized and can help to reduce the variability of the assessed parameters.

Study aim — to analyse the reorganization features of the cortical representations of hand muscles in patients with classical ALS using navigated TMS mapping with a grid-based algorithm.

Materials and methods. The study included 14 patients with classical ALS and 9 healthy volunteers. Navigated TMS mapping of the cortical representations of the right abductor pollicis brevis (APB) muscle was performed using a predetermined grid (7×7 square cells) centred around a ‘hot spot’. Five stimuli with an intensity of 110% of the individual resting motor threshold (RMT) were randomly applied to each cell. The RMT and area of cortical representation of the APB muscle were analysed, amplitude or probability weighted.

Results. Patients with ALS showed a statistically significant decrease in the weighted amplitude of the area of cortical representations of the APB muscle compared with healthy volunteers. The RMT, area and weighted probability area of the cortical representations of the APB muscle did not differ significantly between the groups. A statistically significant correlation between RMT and severity of dysfunction and upper motor neuron damage was found in patients with ALS, based on the clinical data. There were no statistically significant correlations between cortical representation parameters and the clinical symptoms in patients with ALS.

Conclusion. Navigated TMS mapping of the motor cortex with a grid-based algorithm in patients with ALS revealed a decrease in the weighted amplitude of the cortical representation area of the APB muscle. It is important to clarify the role of navigated TMS mapping with the proposed algorithm in the diagnosis, prognosis and monitoring of ALS.

Введение. Картирование моторной коры с применением навигационной транскраниальной магнитной стимуляции (ТМС) является перспективным методом оценки реорганизации моторной коры при боковом амиотрофическом склерозе (БАС). Использование сеточного алгоритма позволяет стандартизировать протокол картирования и может способствовать уменьшению вариабельности определяемых показателей.

Цель исследования — проанализировать особенности реорганизации корковых представительств мышцы кисти у пациентов с классическим БАС по данным навигационного ТМС-картирования с использованием сеточного алгоритма.

Материалы и методы. В исследование включены 14 пациентов с классическим БАС и 9 здоровых добровольцев. Навигационное ТМС-картирование корковых представительств правой m. abductor pollicis brevis (APB) проводили с использованием заранее заданной сетки (7×7 квадратных ячеек), центрированной относительно «горячей точки. В каждую ячейку в случайном порядке предъявляли 5 стимулов с интенсивностью 110% от индивидуального пассивного моторного порога (ПМП). Анализировали ПМП и площадь корковых представительств APB, взвешенную амплитудой или вероятностью.

Результаты. У пациентов с БАС выявлено статистически значимое уменьшение взвешенной амплитудой площади корковых представительств APB по сравнению со здоровыми добровольцами. ПМП, площадь и взвешенная вероятностью площадь корковых представительств APB статистически значимо не различались между группами. У пациентов с БАС выявлена статистически значимая корреляция ПМП с выраженностью нарушений функций и тяжестью поражения верхнего мотонейрона по клиническим данным. Статистически значимых корреляционных связей между показателями корковых представительств и клиническими признаками у пациентов с БАС не выявлено.

Заключение. При навигационном ТМС-картировании моторной коры с сеточным алгоритмом у пациентов с БАС выявляется уменьшение взвешенной амплитудой площади корковых представительств APB. Необходимо уточнение роли навигационного ТМС-картирования с предложенным алгоритмом в диагностике, прогнозировании и мониторинге течения БАС.

transcranial magnetic stimulationmotor cortex mappingcortical muscle representationmotor cortex excitabilitybiomarkersamyotrophic lateral sclerosismotor neurone disease.транскраниальная магнитная стимуляциякартирование моторной корыкорковые представительства мышцвозбудимость моторной корыбиомаркерыбоковой амиотрофический склерозболезнь мотонейрона.Phillips C.G., Porter R. Corticospinal Neurones: Their Role in Movement. N.Y., 1977.Porter R., Lemon R. Corticospinal Function and Voluntary Movement. Oxford, 1993.Schieber M.H. Constraints on somatotopic organization in the primary motor cortex. J Neurophysiol 2001; 86: 2125–2143. DOI: 10.1152/jn.2001.86.5.2125. PMID: 11698506.Rossini P.M., Burke D., Chen R. et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clin Neurophysiol 2015; 126: 1071–1107. DOI: 10.1016/j.clinph.2015.02.001. PMID: 25797650.Poydasheva A.G., Bakulin I.S., Chernyavskiy A.Yu. et al. [Motor cortex mapping with navigated transcranial magnetic stimulation and its clinical application]. Meditsinskiy alfavit 2017; 2(22): 21–25. (In Russ.)Пойдашева А.Г., Бакулин И.С., Чернявский А.Ю. и др. Картирование корковых представительств мышц с помощью навигационной транскраниальной магнитной стимуляции: возможности применения в клинической практике. Медицинский алфавит 2017; 2(22): 21–25.Krieg S.M., Lioumis P., Mäkelä J.P. et al. Protocol for motor and language mapping by navigated TMS in patients and healthy volunteers; workshop report. Acta Neurochir (Wien) 2017; 159: 1187–1195. DOI: 10.1007/s00701-017-3187-z. PMID: 28456870.Weiss C., Nettekoven C., Rehme A.K. et al. Mapping the hand, foot and face representations in the primary motor cortex - retest reliability of neuronavigated TMS versus functional MRI. Neuroimage 2013; 66: 531–542. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2012.10.046. PMID: 23116812.Lüdemann-Podubecká J., Nowak D.A. Mapping cortical hand motor representation using TMS: A method to assess brain plasticity and a surrogate marker for recovery of function after stroke? Neurosci Biobehav Rev 2016; 69: 239–251. DOI: 10.1016/j.neubiorev.2016.07.006. PMID: 27435238.Chervyakov A.V., Piradov M.A., Savitskaya N.G. et al. [New step to a personalized medicine. Navigation transcranial magnetic stimulation (NBS eXimia Nexstim)]. Annals of clinical and experimental neurology 2012; 6(3): 37–46. DOI: 10.18454/ACEN.2017.2.11. (In Russ.)Червяков А.В., Пирадов М.А., Савицкая Н.Г. и др. Новый шаг к персонифицированной медицине. Навигационная система транскраниальной магнитной стимуляции (NBS eXimia Nexstim). Анналы клинической и экспериментальной неврологии 2012; 6(3): 37–46. DOI: 10.18454/ACEN.2017.2.11.Ruohonen J., Karhu J. Navigated transcranial magnetic stimulation. Neurophysiol Clin 2010; 40: 7–17. DOI: 10.1016/j.neucli.2010.01.006. PMID: 20230931.Tarapore P.E., Tate M.C., Findlay A.M. et al. Preoperative multimodal motor mapping: a comparison of magnetoencephalography imaging, navigated transcranial magnetic stimulation, and direct cortical stimulation. J Neurosurg 2012; 117: 354–362. DOI: 10.3171/2012.5.JNS112124. PMID: 22702484.Wittenberg G.F. Motor mapping in cerebral palsy. Dev Med Child Neurol 2009; 51 (Suppl 4): 134–139. DOI: 10.1111/j.1469-8749.2009.03426.x. PMID: 19740221.Quartarone A. Transcranial magnetic stimulation in dystonia. Handb Clin Neurol 2013; 116: 543–553. DOI: 10.1016/B978-0-444-53497-2.00043-7. PMID: 24112922.Barz A., Noack A., Baumgarten P. et al. Motor cortex reorganization in patients with glioma assessed by repeated navigated transcranial magnetic stimulation — a longitudinal study. World Neurosurg 2018; 112: e442–e453. DOI: 10.1016/j.wneu.2018.01.059. PMID: 29360588.Labyt E., Houdayer E., Cassim F. et al. Motor representation areas in epileptic patients with focal motor seizures: a TMS study. Epilepsy Res 2007; 75(2–3): 197–205. DOI: 10.1016/j.eplepsyres.2007.06.004. PMID: 17628428.Bakulin I.S., Poydasheva A.G., Chernyavskiy A.Yu. et al. [Methods of detecting lesions of upper motor neuron in amyotrophic lateral sclerosis using transcranial magnetic stimulation]. Annals of clinical and experimental neurology 2018; 12(2): 45–54.DOI: 10.25692/ACEN.2018.2.7. (In Russ.)Бакулин И.С., Пойдашева А.Г., Чернявский А.Ю. и др. Методика выявления поражения верхнего мотонейрона при боковом амиотрофическом склерозе с помощью транскраниальной магнитной стимуляции. Анналы клинической и экспериментальной неврологии 2018; 12(2): 45–54. DOI: 10.25692/ACEN.2018.2.7.Bakulin I.S., Chervyakov A.V., Suponeva N.A. et al. Motor cortex hyperexcitability, neuroplasticity and degeneration in amyotrophic lateral sclerosis. In: H. Foyaca-Sibat (ed.) Novel Aspects of Amyotrophic Lateral Sclerosis. Rijeka, 2016: 47–72.de Carvalho M., Miranda P.C., Luís M.L. et al. Cortical muscle representation in amyotrophic lateral sclerosis patients: changes with disease evolution. Muscle Nerve 1999; 22: 1684–1692. PMID: 10567081.Chervyakov A.V., Bakulin I.S., Savitskaya N.G. et al. Navigated transcranial magnetic stimulation in amyotrophic lateral sclerosis. Muscle Nerve 2015; 51: 125–131. DOI: 10.1002/mus.24345. PMID: 25049055.Cavaleri R., Schabrun S.M., Chipchase L.S. The number of stimuli required to reliably assess corticomotor excitability and primary motorcortical representations using transcranial magnetic stimulation (TMS): a systematic reviewand meta-analysis. Syst Rev 2017; 6: 48. DOI: 10.1186/s13643-017-0440-8. PMID: 28264713.Pellegrini M., Zoghi M., Jaberzadeh S. The effect of transcranial magnetic stimulation test intensity on the amplitude, variability and reliability of motor evoked potentials. Brain Res 2018; 1700: 190–198. DOI: 10.1016/j.brainres.2018.09.002. PMID: 30194017.Kraus D., Gharabaghi A. Neuromuscular Plasticity: Disentangling Stable and Variable Motor Maps in the Human Sensorimotor Cortex. Neural Plast 2016; 2016: 7365609. DOI: 10.1155/2016/7365609. PMID: 2761024.Chervyakov A.V., Sinitsyn D.O., Piradov M.A. Variability of neuronal responses: types and functional significance in neuroplasticity and neural darwinism. Front Hum Neurosci 2016; 10: 603. PMID: 27932969.Brooks B.R., Miller R.G., Swash M. et al. El Escorial revisited: revised criteria for the diagnosis of amyotrophic lateral sclerosis. Amyotroph Lateral Scler Other Motor Neuron Disord 2000; 1; 293–239. PMID: 11464847.Cedarbaum J.M., Stambler N., Malta E. et al. The ALSFRS-R: a revised ALS functional rating scale that incorporates assessments of respiratory function. BDNF ALS Study Group (Phase III). J Neurol Sci 1999; 169: 13–21. PMID: 10540002.Florence J.M., Pandya S., King W.M. et al. Clinical trials in Duchenne dystrophy. Standardization and reliability of evaluation procedures. Phys Ther 1984; 64: 41–45. PMID: 6361809.Turner M.R., Cagnin A., Turkheimer F.E. et al. Evidence of widespread cerebral microglial activation in amyotrophic lateral sclerosis: an [11C](R)-PK11195 positron emission tomography study. Neurobiol Dis 2004; 15: 601–609. PMID: 15056468.Khondkarian O.A., Bunina T.L., Zavalishin I.A. [Lateral amyotrophic sclerosis]. Moscow, 1978. (In Russ.)Хондкариан О.А., Бунина Т.Л., Завалишин И.А. Боковой амиотрофический склероз. М., 1978.Oldfield R.C. The assessment and analysis of handedness: the Edinburgh inventory. Neuropsychologia 1971; 9: 97–113. PMID: 5146491.Huynh W., Simon N.G., Grosskreutz J. et al. Assessment of the upper motor neuron in amyotrophic lateral sclerosis. Clin Neurophysiol 2016; 127: 2643–2660. DOI: 10.1016/j.clinph.2016.04.025. PMID: 27291884.Vucic S., Ziemann U., Eisen A. et al. Transcranial magnetic stimulation and amyotrophic lateral sclerosis: pathophysiological insights J Neurol Neurosurg Psychiatry 2013; 84: 1161–1170. DOI: 10.1136/jnnp-2012-304019. PMID: 23264687.Geevasinga N., Menon P., Özdinler P.H. et al. Pathophysiological and diagnostic implications of cortical dysfunction in ALS. Nat Rev Neurol 2016; 12: 651–661. DOI: 10.1038/nrneurol.2016.140. PMID: 27658852.Huynh W., Dharmadasa T., Vucic S., Kiernan M.C. Functional biomarkers for amyotrophic lateral sclerosis. Front Neurol 2019; 9: 1141. DOI: 10.3389/fneur.2018.01141. PMID: 30662429.Eisen A., Pant B., Stewart H. Cortical excitability in amyotrophic lateral sclerosis: a clue to pathogenesis. Can J Neurol Sci 1993; 20: 11–16. PMID: 8096792.Mills K.R., Nithi K.A. Corticomotor threshold is reduced in early sporadic amyotrophic lateral sclerosis. Muscle Nerve 1997; 20: 1137–1141. PMID: 9270669.Oliveri M., Brighina F., La Bua V. et al. Reorganization of cortical motor area in prior polio patients. Clin Neurophysiol 1999; 110: 806–812. PMID: 10400193.Matamala J.M., Geevasinga N., Huynh W. et al. Cortical function and corticomotoneuronal adaptation in monomelic amyotrophy. Clin Neurophysiol 2017; 128: 1488–1495. DOI: 10.1016/j.clinph.2017.05.005. PMID: 28624492.Farrar M.A., Vucic S., Johnston H.M., Kiernan M.C. Corticomotoneuronal integrity and adaptation in spinal muscular atrophy. Arch Neurol 2012; 69: 467–473. DOI: 10.1001/archneurol.2011.1697. PMID: 22491191.