Annals of Clinical and Experimental NeurologyAnnals of Clinical and Experimental NeurologyАнналы клинической и экспериментальной неврологии2075-54732409-2533Eco-Vector91710.54101/ACEN.2023.3.7ReviewsОбзорыReview ArticlePathophysiology and biomechanics of stretch-induced peripheral nerve injuriesПатофизиологические и биомеханические основы индуцированных растяжением травм периферических нервовhttps://orcid.org/0000-0002-7536-2060KarakulovaYulia V.КаракуловаЮлия Владимировна
Russian Federation

D. Sci. (Med.), Professor, Head, Department of neuro- logy and medical genetics, vice-rector for medical work, E.A. Vagner Perm State Medical University, Perm, Russia

д.м.н., профессор, зав. кафедрой неврологии и медицинской генетики, проректор по лечебной работе ФГБОУ ВО ПГМУ им. академика Е.А. Вагнера, Пермь, Россия

julia.karakulova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6615-81592571-3067KloyanGayane Z.КлоянГаянэ Зурабиевна
Russian Federation

postgraduate student, Department of computational mathe- matics, mechanics and biomechanics, Perm National Research Polytechnic University, Perm, Russia

аспирант кафедры вычислительной математики, механики и биомеханики ФГАОУ ВО ПНИПУ, Пермь, Россия

kloyang@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3342-47105241-7919MuravevSergey V.МуравьевСергей Владимирович
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), Head of Research and Development, Yord Tech LLC, Perm, Russia

к.м.н., руководитель по научным исследованиям и разработкам ООО «Йорд Тех», Пермь, Россия

sergey89.m@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6391-92711325-5404ShitoevIvan D.ШитоевИван Дмитриевич
Russian Federation

General Director, Yord Tech LLC, Perm, Russia; research assistant, Department of computational mathematics, mechanics and biomecha- nics, Perm National Research Polytechnic University, Perm, Russia

генеральный директор ООО «Йорд Тех», Пермь, Россия; младший преподаватель кафедры вычислительной математики, механики и биомеханики ФГАОУ ВО ПНИПУ, Пермь, Россия

shitoevID@yord.techhttps://orcid.org/0000-0001-9652-90888112-5167NikitinVladislav N.НикитинВладислав Николаевич
Russian Federation

Cand. Sci. (Phys.-Math.), Associate Professor, Department of computational mathematics, mechanics and biomechanics, Perm National Research Polytechnic University, Perm, Russia

к.ф.-м.н., доцент кафедры вычислительной математики, механики и биомеханики ФГАОУ ВО ПНИПУ, Пермь, Россия

nikitinvladislav86@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1471-8326IvanovaMaria D.ИвановаМария Дмитриевна
Russian Federation

postgraduate student, Department of computational mathe- matics, mechanics and biomechanics, Perm National Research Polytechnic University, Perm, Russia

аспирант кафедры вычислительной математики, механики и биомеханики ФГАОУ ВО ПНИПУ, Пермь, Россия

ivanova-mashaa@mail.ruE.A. Vagner Perm State Medical UniversityФГБОУ ВО «Пермский государственный медицинский университет имени академика Е.А. Вагнера»Perm National Research Polytechnic UniversityФГАОУ ВО «Пермский национальный исследовательский политехнический университет»Yord TechООО «Йорд Тех»2909202317357651811202209012023Copyright ©; 2023, Karakulova Y.V., Kloyan G.Z., Muravev S.V., Shitoev I.D., Nikitin V.N., Ivanova M.D.Copyright ©; 2023, Каракулова Ю.В., Клоян Г.З., Муравьев С.В., Шитоев И.Д., Никитин В.Н., Иванова М.Д.2023Karakulova Y.V., Kloyan G.Z., Muravev S.V., Shitoev I.D., Nikitin V.N., Ivanova M.D.Каракулова Ю.В., Клоян Г.З., Муравьев С.В., Шитоев И.Д., Никитин В.Н., Иванова М.Д.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://annaly-nevrologii.com/pathID/article/view/917

Objective: to investigate pathophysiology and biomechanics of the nerve stretching and to form a biomechanical model of a nerve stretch injury.

Materials and methods. We analyzed and summarized the data from open access sources (eLibrary, Scopus, Web of Science, PubMed) with unlimited search depth. A search was performed using the following keywords: растяжение нерва (English: nerve stretching), stretching nerve, biomechanical nerve stretching, nerve stretching injury.

Results. Here are presented key historical information and biochemical, neurophysiological, and biomechanical events related to a nerve stretch injury. Objective experimental data on the nerve stretching process are summarized.

Conclusions. A nerve is a heterogeneous elastic cord, which can be slightly stretched under physiological conditions due to the involvement of its sheath structures. In a stretched nerve, ischemic lesions have an early onset and further become irreversible. Nerve conduction disorders occur, resulting in a severe neurological deficit. When the nerve is stretched by more than a third, it ruptures and the sequence in which fragmented neural structures occur during nerve tension remains unclear.

Цель работы — изучить патофизиологические и биомеханические аспекты процесса растяжения нерва, сформировать биомеханическую модель развития стрейч-травмы нерва.

Материалы и методы. Проанализированы и обобщены литературные данные открытых источников (eLibrary, Scopus, Web of Science, PubMed) с неограниченной глубиной поиска. Поиск проводился по следующим ключевым словам: растяжение нерва, stretching nerve, biomechanical nerve stretching, nerve stretching injury.

Результаты. Представлены основные исторические сведения, данные о биохимических, нейрофизиологических и биомеханических явлениях стрейч-травмы нерва. Обобщены объективные данные экспериментальных работ в области процесса растяжения нерва.

Выводы. Показано, что нерв представляет собой гетерогенный эластичный тяж, который может быть незначительно растянут в физиологических условиях за счёт его оболочечных структур. В растянутом нерве рано дебютируют и становятся необратимыми ишемические повреждения. При этом наступают нарушения проводимости с исходом в грубый неврологический дефект. При растяжении нерва более чем на треть происходит его разрыв — очерёдность возникновения фрагментации невральных структур при разрыве нерва при его натяжении остаётся неоднозначной.

nervestretch injuriesnerve stretchingconductionsciatic nerveнервстретчинг-травмырастяжение нервапроводимостьседалищный нервПермский научно-образовательный центр мирового уровня «Рациональное недропользование»Perm World-class Scientific and Educational Center "Rational Subsoil Use"Золотов А.С., Пак О.И. К вопросу об истории хирургических операций при ранениях периферических нервов. Травматология и ортопедия России. 2013;3(69):162–166. Zolotov A.S., Pak O.I. To the question of the history of surgical operations for injuries of peripheral nerves. Travmatologiya i ortopediya Rossii. 2013;3(69):162–166.Cornwall R., Radomisli T.E. Nerve injury in traumatic dislocation of the hip. Clin. Orthop. Relat.Res. 2000;(377):84–91. DOI: 10.1097/00003086-200008000-00012Siemionow M., Sonmez E. Peripheral nerve injuries. Plastic and reconstructive surgery. 2010: 523–538. DOI: 10.1007/978–1–84882–513–0_37Ходулев В.И., Нечипуренко Н.И. Компрессионно-ишемические невропатии: анатомо-морфологические особенности, патофизиологические паттерны, клиника. Медицинские новости. 2018;(1):27–32. Khodulev V.I., Nechipurenko N.I. Compression-ischemic neuropathy: anatomical and morphological features, pathophysiological patterns, clinic. Meditsinskie novosti. 2018;(1):27–32.Mahan M.A. Nerve stretching: a history of tension. J. Neurosurg. 2019;132(1):252–259. DOI: 10.3171/2018.8.JNS173181Попович М.И. Тракционная травма элементов сосудисто-нервного пучка. Оренбургский медицинский вестник. 2014;II(3):19–23. Popovich M.I. Traction injury of elements of the neurovascular bundle. Orenburgskii meditsinskii vestnik. 2014;II(3):19–23.Никонов А.А., Максимова М.Ю. Клинический случай позднего нейросифилиса с симптомами спинной сухотки и прогрессивного паралича. Нервные болезни. 2021;(3):44–48. Nikonov A.A., Maksimova M.Yu. Clinical case of late neurosyphilis with symptoms of dorsal taxus and progressive paralysis. Nervnye bolezni. 2021;(3):44–48. DOI: 10.24412/2226–0757–2021–12354Silver J.R, Weiner M.F. Nerve-stretching in the 19th century. J. Med. Biogr. 2016;24(4):537–545. DOI: 10.1177/0967772014565565Sugar O. Victor Horsley, John Marshall, nerve stretching, and the nervi nervorum. Surg Neurol. 1990;34(3):184–187. DOI: 10.1016/0090-3019(90)90071-vAdams J.E., Inman V.T. Stretching of the sciatic nerve; a means of relieving postoperative pain following removal of ruptured lumbar intervertebral discs. Calif. Med. 1959;91(1):24–26.Schofield P.F. Femoral nerve injury as a complication of pelvic surgery. Colorectal Dis. 2002;4(4):264–265. DOI: 10.1046/j.1463-1318.2002.00351.xSengupta D.K., Grevitt M.P., Mehdian S.M. Hypoglossal nerve injury as a complication of anterior surgery to the upper cervical spine. Eur. Spine J. 1999;8(1):78–80. DOI: 10.1007/s005860050131Abdalmageed O.S., Bedaiwy M.A., Falcone T. Nerve injuries in gynecologic laparoscopy. J. Minim. Invasive Gynecol. 2017;24(1):16–27. DOI: 10.1016/j.jmig.2016.09.004Habib A., Haldane C.E., Ekhtiari S. et al. Pudendal nerve injury is a relatively common but transient complication of hip arthroscopy. Knee Surg Sports Traumatol Arthrosc. 2018; 26(3): 969-975. DOI: 10.1007/s00167-017-4783-4Lee S. Dictionary of National Biography: second supplement. London; 1901.Mahan M.A., Yeoh S., Monson K., Light A. Rapid stretch injury to peripheral nerves: biomechanical results. Neurosurgery. 2019;85(1):E137–E144. DOI: 10.1093/neuros/nyy423Warner W.S., Yeoh S., Light A. et al. Rapid-stretch injury to peripheral nerves: histologic results. Neurosurgery. 2020;86(3):437–445. DOI: 10.1093/neuros/nyz194Ottestad E., Orlovich D.S. History of peripheral nerve stimulation — update for the 21st century. Pain Med. 2020;21(Suppl. 1):S3–S5. DOI: 10.1093/pm/pnaa165Tekieh T., Shahzadi S., Rafii-Tabar H., Sasanpour P. Are deformed neurons electrophysiologically altered? A simulation study. Current Applied Physics. 2016;16(10):1413–1417. DOI: 10.1016/ j.cap.2016.07.012.Фелтен Д.Л. О’Бэнион М.Л., Майда М.С. Неврология. Атлас с иллюстрациями Неттера. М.; 2018. 464 с. Felten D.L., O’Banion M.K., Maida M.S. Netter’s atlas of neuroscience. Moscow; 2018. 464 p.Николаев С.Г. Атлас по электромиографии. Иваново; 2015. 488 с. Nikolaev S.G. Atlas of electromyography. Ivanovo; 2015. 488 p.Гриньох В.О., Смоляр H.I., Ковалишин B.I. Ультраструктура слизової оболонки ясен підлітків, хворих на хронічний катаральний гінгівіт, після комплексного лікування із застосуванням лазерної терапії та діади-намофорезу. Український стоматологічний альманах. 2012;(1):97–99. Grinyoh V.O., Smolyar H.I., Kovalishyn B.I. Ultrastructure of the mucous membrane of the gums of adolescents with chronic catarrhal gingivitis after complex treatment with the use of laser therapy and diadynamophoresis. Ukrai’ns’kyj stomatologichnyj al’manah. 2012;(1):97–99.Быков В.Л. Цитология и общая гистология. СПб.; 2002. 237 с. Bykov V.L. Cytology and general histology. Saint Petersburg; 2002. 237 p.Сидоров А.В. Основы нейробиологии. Клетки и контакты нервной ткани. Минск; 2019. 139 с. Sidorov A.V. Fundamentals of neurobiology. Cells and contacts of nervous tissue. Minsk; 2019. 139 p.Никитин С.С., Муртазина А.Ф., Дружинин Д.С. Блок проведения возбуждения по периферическому нерву как электрофизиологический феномен: обзор литературы. Нервно-мышечные болезни. 2019;9(1):12–23. Nikitin S.S., Murtazina A.F., Druzhinin D.S. Conduction block of excitation along the peripheral nerve as an electrophysiological phenomenon: a review of the literature. Nervno-myshechnye bolezni. 2019;9(1):12–23. DOI: 10.17650/2222-8721-2019-9-1-12-23Никитин С.С., Муртазина А.Ф., Дружинин Д.С. Блок проведения возбуждения по периферическому нерву как электрофизиологический феномен: обзор литературы. Нервно-мышечные болезни. 2019;9(1):12–23. Nikitin S.S., Murtazina A.F., Druzhinin D.S. Conduction block as an electrophysiological phenomenon: a review of the literature. Nervno-myshechnye bolezni. 2019;9(1):12–23. DOI: 10.17650/2222-8721-2019-9-1-12-23Arroyo E.J., Scherer S.S. On the molecular architecture of myelinated fibers. Histochem. Cell Biol. 2000;113(1):1–18. DOI: 10.1007/s004180050001Челнокова А.А. Функциональные особенности рефлекторных и моторных ответов скелетных мышц в покое у лиц разного возраста. Новые исследования. 2012;(4):13–22. Chelnokova A.A. Functional features of reflex and motor responses of skeletal muscles at rest in people of different ages. Novye issledovanija. 2012;(4):13–22.Афанасьев Ю.И., Юрина Н.А. Гистология, эмбриология, цитология. М.; 2012; 800 с. Afanasyev Y.I., Yurina N.A. Histology, embryology, cytology. Moscow; 2012. 800 p.Kidd G.J., Ohno N., Trapp B.D. Biology of Schwann cells. Handb Clin Neurol. 2013;115:55–79. DOI: 10.1016/B978-0-444-52902-2.00005-9Birchmeier C. ErbB receptors and the development of the nervous system. Exp. Cell Res. 2009;315(4):611–618. DOI: 10.1016/j.yexcr.2008.10.035Singh S., Dallenga T., Winkler A. et al. Relationship of acute axonal damage, Wallerian degeneration, and clinical disability in multiple sclerosis. J. Neuroinflammation. 2017;14(1):57. DOI: 10.1186/s12974-017-0831-8Poduslo J.F., Low P.A., Nickander K.K., Dyck P.J. Mammalian endoneurial fluid: collection and protein analysis from normal and crushed nerves. Brain Res. 1985;332(1):91–102. DOI: 10.1016/0006-8993(85)90392-0Lundborg G., Rydevik B. Effects of stretching the tibial nerve of the rabbit. A preliminary study of the intraneural circulation and the barrier function of the perineurium. J. Bone Joint Surg. Br. 1973;55(2):390–401. DOI: 10.1302/0301-620x.55b2.390Ogata K., Naito M. Blood flow of peripheral nerve effects of dissection, stretching and compression. J. Hand. Surg. Br. 1986;11(1):10–14. DOI: 10.1016/0266–7681(86)90003–3Rydevik B., Lundborg G., Bagge U. Effects of graded compression on intraneural blood blow. An in vivo study on rabbit tibial nerve. J. Hand Surg. 1981;6(1):3–12. DOI: 10.1016/S0363–5023(81)80003-2O’Toole M., Miller K.E. The role of stretching in slow axonal transport. Biophys. J. 2011;100(2):351–360. DOI: 10.1016/j.bpj.2010.12.3695Kamijo A., Saitoh Y., Ohno N. et al. Immunohistochemical study of mouse sciatic nerves under various stretching conditions with «in vivo cryotechnique». J. Neurosci. Methods. 2014;227:181–188. DOI: 10.1016/j.jneumeth.2014.02.018Chen L., Wang T., Wang Y. et al. An X. Protein 4.1G regulates cell adhesion, spreading, and migration of mouse embryonic fibroblasts through the β1 integrin pathway. J. Biol. Chem. 2016;291(5):2170–2180. DOI: 10.1074/jbc.M115.658591Baines A.J., Lu H.-C., Bennett P.M. The Protein 4.1 family: hub proteins in animals for organizing membrane proteins. Biochim. Biophys. Acta. 2014;1838(2):605–619. DOI: 10.1016/j.bbamem.2013.05.030Tekieh T., Shahzadi S., Rafii-Tabar H., Sasanpour P. Are deformed neurons electrophysiologically altered? A simulation study. Current Appl. Physics. 2016;16(10):1413–1417. DOI: 10.1016/j.cap.2016.07.012Theophilidis G., Kiartzis K. Stretching of an isolated part of the sciatic nerve of the frog (Rana rindibunda) causes excitation of its sensory nerve fibres. Neurosci. Lett. 1996;215(2):99–102.Jou I.M., Lai K.A., Shen C.L., Yamano Y. Changes in conduction, blood flow, histology, and neurological status following acute nerve–stretch injury induced by femoral lengthening. J. Orthop Res. 2000;18(1):149–155. DOI: 10.1002/jor.1100180121Rickett T., Connell S., Bastijanic J. et al. Functional and mechanical evaluation of nerve stretch injury. J. Med. Syst. 2011;35(5):787–793. DOI: 10.1007/s10916-010-9468-1Wall E.J., Massie J.B., Kwan M.K. et al. Experimental stretch neuropathy. Changes in nerve conduction under tension. J. Bone Joint Surg. Br. 1992;74(1):126–129. DOI: 10.1302/0301–620X.74B1.1732240Kwan M.K., Wall E.J., Massie J., Garfin S.R. Strain, stress and stretch of peripheral nerve. Rabbit experiments in vitro and in vivo. Acta Orthop. Scand. 1992;63(3):267–272. DOI: 10.3109/17453679209154780Ochs S., Pourmand R., Si K., Friedman R.N. Stretch of mammalian nerve in vitro: effect on compound action potentials. J. Peripher. Nerv. Syst. 2000;5(4):227–235. DOI: 10.1046/j.1529–8027.2000.00025.xMarkin V.S., Tanelian D.L., Jersild Jr R.A., Ochs S. Biomechanics of stretch-induced beading. Biophys. J. 1999;76(5):2852–2860. DOI: 10.1016/S0006–3495(99)77439-4Yamada H. Studies of electrophysiological and morphological changes in the rabbit sciatic nerve under various types of stretch and relaxation. J. Jap. Orthop. Ass. 1987;61(2):217–231.Rydevik B.L., Kwan M.K., Myers R.R. et al. An in vitro mechanical and histological study of acute stretching on rabbit tibial nerve. J. Orthop. Res. 1990;8(5):694–701. DOI: 10.1002/jor.1100080511Haftek J. Stretch injury of peripheral nerve. Acute effects of stretching on rabbit nerve. J. Bone Joint Surg. Br. 1970;52(2):354–365. DOI: 10.1302/0301-620x.52b2.354Saijilafu, Nishiura Y., Hara Y. et al. Gradual stretching of the proximal nerve stump induces the growth of regenerating sprouts in rats. J. Orthop. Res. 2008;26(7):1012–1017. DOI: 10.1002/jor.20587Sahar M.S.U., Barton M., Tansley G. Design and fabrication of a nerve–stretching device for in vivo mechanotransduction of peripheral nerve fibers. HardwareX. 2020;7:e00093. DOI: 10.1016/j.ohx.2020.e00093Rao F., Wang Y., Zhang D. et al. Aligned chitosan nanofiber hydrogel grafted with peptides mimicking bioactive brain-derived neurotrophic factor and vascular endothelial growth factor repair long-distance sciatic nerve defects in rats. Theranostics. 2020;10(4):1590–1603. DOI: 10.7150/thno.36272Szikszay T., Hall T., von Piekartz H. In vivo effects of limb movement on nerve stretch, strain, and tension: a systematic review. J. Back Musculoskelet Rehabil. 2017;30(6):1171–1186. DOI: 10.3233/BMR-169720Thomas E., Bellafiore M., Petrigna L. et al. Peripheral nerve responses to muscle stretching: a systematic review. J. Sports Sci. Med. 2021;20(2):258–267. DOI: 10.52082/jssm.2021.258Kerns J., Piponov H., Helder C. et al. Mechanical properties of the human tibial and peroneal nerves following stretch with histological correlations. Anat. Rec. (Hoboken). 2019;302(11):2030–2039. DOI: 10.1002/ar.24250Freiwald J., Engelhardt M., Jäger M. et al. Stretching–do current explanatory models suffice? Sportverletz Sportschaden. 1998;12(2):54–59. (In German). DOI: 10.1055/s–2007–993338Robinson L.R., Probyn L. How much sciatic nerve does hip flexion require? Can. J. Neurol. Sci. 2019;46(2):248–250. DOI: 10.1017/cjn.2018.378Andrade R.J., Freitas S.R., Hug F. et al. The potential role of sciatic nerve stiffness in the limitation of maximal ankle range of motion. Sci. Rep. 2018;8(1):14532. DOI: 10.1038/s41598-018-32873-6Andrade R.J., Freitas S.R, Hug F. et al. Chronic effects of muscle and nerve-directed stretching on tissue mechanics. J. Appl. Physiol (1985). 2020;129(5):1011–1023. DOI: 10.1152/japplphysiol.00239.2019