Атеротромботический инсульт у женщин: тромбогенный потенциал крови и сосудистая стенка

Marina Yu. Maksimova1, Аndrey O. Chechetkin1, Aleksandra S. Moskvicheva1, Alla A. Shabalina1
1ФГБНУ «Научный центр неврологии», Москва, Россия

Аннотация


 

Введение. Для учета сложной микроструктуры вещества головного мозга в диффузионной МРТ активно используются подходы мультипространственного или биофизического моделирования — схематического упрощения структуры тканей с разделением ее на несколько пространств и расчетом показателей диффузии. Данный подход демонстрирует большую специфичность по сравнению с широко применяемой диффузионно-тензорной МРТ (ДТ-МРТ) и ее метриками.

Цель исследования — сопоставление ДТ-МРТ и биофизических диффузионных моделей с оценкой возможного их применения для более детального исследования поражения белого вещества при церебральной микроангиопатии (ЦМА).

Материал и методы. Обследовано 96 пациентов (из них 65 женщин; средний возраст 61,0±6,6 года) с ЦМА и 23 здоровых добровольца, сопоставимых по возрасту и полу (из них 15 женщин; средний возраст 58±6 лет). Пациенты разделялись на 3 группы по степени тяжести поражения белого вещества по шкале Fazekas. Всем обследуемым проводилась МРТ головного мозга (3 T) с диффузионной МРТ (b=0, 1000 и 2500 c/мм2, 64 градиентных направления) с последующей обработкой данных и получением карт метрик ДТ-МРТ, а также модели целостности трактов белого вещества и модели с использованием техники сферического усреднения.

Результаты. При исследовании общего значения скелетона белого вещества головного мозга выявлены достоверные различия между группами обследуемых (кроме групп F0 и F1) для всех метрик (p ≤ 0,05): снижение анизотропии тканей и плотности аксонов в белом веществе, а также повышение внутри- и внеаксональных коэффициентов по мере прогрессирования поражения белого вещества. При анализе отдельных регионов белого вещества показатели радиальной диффузии отличались большим числом межгрупповых отличий в мозолистом теле (особенно в его корпусе и валике), чем показатели аксиальной диффузии.

Заключение. Биофизические модели позволяют оценивать поражение белого вещества у пациентов с ЦМА, используя структурные особенности тканей и косвенные показатели внутри- и внеклеточной диффузии. Для уточнения и повышения статистической значимости найденных результатов необходимо провести анализ диффузионных метрик с учетом клинических данных на большей выборке пациентов.

Литература

  1. Пирадов М.А., Танашян М.М., Максимова М.Ю. Инсульт: современные технологии диагностики и лечения. М., 2018. 360 с. DOI: 10.24421/MP.2018.18.15909.
  2. Скворцова В.И., Шетова И.М., Какорина Е.П. и др. Организация помощи пациентам с инсультом в России. Итоги 10 лет реализации Комплекса мероприятий по совершенствованию медицинской помощи пациентам с острыми нарушениями мозгового кровообращения. Анналы клинической и экспериментальной неврологии 2018; 12(3): 54–60. DOI: 10.25692/ACEN.2018.3.7.
  3. Пирадов М.А., Максимова М.Ю., Танашян М.М. Инсульт: пошаговая инструкция. Руководство для врачей. M., 2019. 272 с. doi: 10.33029/9704-4910-3-ins-2019-1-272.
  4. Yamatani H., Takahashi K., Nagase S. Sex hormones and physiological function. Nihon Rinsho 2015; 73: 565–570. PMID: 25936142.
  5. Krause D.N., Duckles S.P., Pelligrino D.A. Influence of sex steroid hormones on cerebrovascular function. J Appl Physiol (1985) 2006; 101: 1252–1261. DOI: 10.1152/japplphysiol.01095.2005. PMID: 16794020.
  6. Орлов С.В., Домашенко М.А., Костырева М В. и др. Гемореология и гемостаз у больных с ишемическими инсультами на фоне метаболического синдрома. Клиническая медицина 2007; 85(1): 40–43.
  7. del Zoppo GJ. Virchow's triad: the vascular basis of cerebral injury. Rev Neurol Dis 2008; 5 Suppl 1: S12–S21. PMID: 18645567.
  8. Лелюк В.Г., Лелюк С.Э. Ультразвуковая ангиология. М., 2007. 416 с.
  9. Максимова М.Ю., Коробкова Д.З., Кротенкова М.В. Методы диагностики атеросклероза артерий головного мозга в клинической практике. Вестник рентгенологии и радиологии 2012; 6: 35–41.
  10. Чечеткин А.О., Вуйцык Н.Б. Технологии нейросонографии. В кн.: Неврология XXI века: диагностические, лечебные и исследовательские технологии: Руководство для врачей / под ред. М.А. Пирадова, С.Н. Иллариошкина, М.М. Танашян. М., 2015; I: 104–160.
  11. Laurent S., Cockcroft J., Van Bortel L. et al. Expert consensus document on arterial stiffness: methodological issues and clinical applications. Eur Heart J 2006; 27: 2588–2605. DOI: 10.1093/eurheartj/ehl254. PMID: 17000623.
  12. Patel A.K., Suri H.S., Singh J. et al. A review on atherosclerotic biology, wall stiffness, physics of elasticity, and its ultrasound-based measurement. Curr Atheroscler Rep 2016; 18: 83. DOI: 10.1007/s11883-016-0635-9. PMID: 27830569.
  13. Jeong S.K., Rosenson R.S. Shear rate specific blood viscosity and shear stress of carotid artery duplex ultrasonography in patients with lacunar infarction. BMC Neurol 2013; 13: 36. DOI: 10.1186/1471-2377-13-36. PMID: 23597083.
  14. Jeong S.K., Lee J.Y., Rosenson R.S. Association between ischemic stroke and vascular shear stress in the carotid artery. J Clin Neurol 2014; 10: 133–139. DOI: 10.3988/jcn.2014.10.2.133. PMID: 24829599.
  15. Cunningham K.S., Gotlieb A.I. The role of shear stress in the pathogenesis of atherosclerosis. Lab Invest 2005; 85: 9–23. DOI: 10.1038/labinvest.3700215. PMID: 15568038.
  16. Carallo C., Lucca L.F., Ciamei M. et al. Wall shear stress is lower in the carotid artery responsible for a unilateral ischemic stroke. Atherosclerosis 2006; 185: 108–113. DOI: 10.1016/j.atherosclerosis.2005.05.019. PMID: 16005010.
  17. Adams H.P.Jr., Bendixen B.H., Kappelle L.J. et al. Classification of subtype of acute ischemic stroke. Definitions for use in a multicenter clinical trial. TOAST. Trial of Org 10172 in Acute Stroke Treatment. Stroke 1993; 24: 35–41. DOI: 10.1161/01.str.24.1.35. PMID: 7678184.
  18.  MRC European Carotid Surgery Trial: interim results for symptomatic patients with severe (70–99%) or with mild (0–29%) carotid stenosis. European Carotid Surgery Trialists' Collaborative Group. Lancet 1991; 337: 1235–1243. PMID: 1674060.
  19. Celermajer D.S., Sorensen K.E., Gooch V.M. et al. Non-invasive detection of endothelial dysfunction in children and adults at risk of atherosclerosis. Lancet 1992; 340: 1111–1115. DOI: 10.1016/0140-6736(92)93147-f. PMID: 1359209.
  20. de Villiers T.J., Pines A., Panay N. et L. Updated 2013 International Menopause Society recommendations on menopausal hormone therapy and preventive strategies for midlife health. Climacteric 2013; 16: 316–337. DOI: 10.3109/13697137.2013.795683. PMID: 23672656.
  21. Балахонова Т.В., Погорелова О.А., Алиджанова Х.Г. и др. Неинвазивное определение функции эндотелия у больных гипертонической болезнью в сочетании с гиперхолестеринемией. Терапевтический архив 1998; 70(4): 15–9.
  22. Аблякимов Р.Э., Ануфриев П.Л., Танашян М.М. Патогенетические подтипы инсульта и критерии их диагностики у больных с ишемической болезнью сердца и церебральным атеросклерозом (клинико-морфологическое исследование). Анналы клинической и экспериментальной неврологии 2016; 10(4): 5–11.
  23. Боголепова И.Н., Малофеева Л.И. Мозг мужчины, мозг женщины. М., 2014. 300 с.
  24.  dos Santos R.L., da Silva F.B., Ribeiro R.F.Jr., Stefanon I. Sex hormones in the cardiovascular system. Horm Mol Biol Clin Investig 2014; 18: 89–103. DOI: 10.1515/hmbci-2013-0048. PMID: 25390005.
  25. Pasquali R., Casimirri F., Labate A.M. et al. Body weight, fat distribution and the menopausal status in women. The VMH Collaborative Group. Int J Obes Relat Metab Disord 1994; 18: 614–621. PMID: 7812415.
  26. Demel S.L., Kittner S., Ley S.H. et al. Stroke risk factors unique to women. Stroke 2018; 49: 518–523. DOI: 10.1161/STROKEAHA.117.018415. PMID: 29438077.
  27. Танашян М.М., Максимова М.Ю., Захарова М.Н. и др. Диагностические технологии, основанные на исследовании крови. В кн.: Неврология XXI века: диагностические, лечебные и исследовательские технологии: Руководство для врачей / под ред. М.А. Пирадова, С.Н. Иллариошкина, М.М. Танашян. М., 2015; I: 304–328.
  28. Townsend R.R., Wilkinson I.B., Schiffrin E.L. et al. Recommendations for improving and standardizing vascular research on arterial stiffness: a scientific statement from the American Heart Association. Hypertension 2015; 66: 698–722. DOI: 10.1161/HYP.0000000000000033. PMID: 26160955.
  29. Van Sloten T.T., Sedaghat S., Laurent S. et al. Carotid stiffness is associated with incident stroke: a systematic review and individual participant data meta-analysis. J Am Coll Cardiol 2015; 66: 2116–2125. DOI: 10.1016/j.jacc.2015.08.888. PMID: 26541923.
  30. Irace C., Cortese C., Fiaschi E. et al. Wall shear stress is associated with intima–media thickness and carotid atherosclerosis in subjects at low coronary heart disease risk. Stroke 2004; 35: 464–468. DOI: 10.1161/01.STR.0000111597.34179.47. PMID: 14726547.
  31. Chironi G.N., Simon A., Bokov P., Levenson J. Correction of carotid intima–media thickness for adaptive dependence on tensile stress: implication for cardiovascular risk assessment. J Clin Ultrasound 2009; 37: 270–275. DOI: 10.1002/jcu.20578. PMID: 19353550.

Ключевые слова

атеротромботический инсульт у женщин; внутренняя сонная артерия; гемореологические показатели; жесткость сосудистой стенки; пристеночное напряжение сдвига

Полный текст:

PDF

Литература

Brown R. XXVII. A brief account of microscopical observations made in the months of June, July and August 1827, on the particles contained in the pollen of plants; and on the general existence of active molecules in organic and inorganic bodies. Philosophical Magazine Series 2 1828; 4(21): 61–173.

Koh D.M., Collins D.J. Diffusion-weighted MRI in the body: applications and challenges in oncology. AJR Am J Roentgenol 2007; 188: 1622–1635. DOI: 10.2214/AJR.06.1403. PMID: 17515386.

Moseley M.E., Cohen Y., Kucharczyk J. et al. Diffusion-weighted MR imaging of anisotropic water diffusion in cat central nervous system. Radiology 1990; 176: 439–445. DOI: 10.1148/radiology.176.2.2367658. PMID: 2367658.

Drake-Pérez M., Boto J., Fitsiori A. et al. Clinical applications of diffusion weighted imaging in neuroradiology. Insights Imaging 2018; 9: 535–547. DOI: 10.1007/s13244-018-0624-3. PMID: 29846907.

Basser P.J., Pajevic S., Pierpaoli C. et al. In vivo tractography using DT-MRI data. Magn Res Med 2000; 44: 625–632. DOI: 10.1002/1522-2594(200010)44:4<625::aid-mrm17>3.0.co;2-o. PMID: 11025519.

Van Hecke W., Emsell L., Sunaert S. Diffusion Tensor Imaging - A Practical Handbook. New York, 2016.

Beaulieu C. The basis of anisotropic water diffusion in the nervous system — a technical review. NMR Biomed 2002; 15: 435–455. DOI: 10.1002/nbm.782. PMID: 12489094.

Jensen J.H., Helpern J.A. MRI quantification of non-Gaussian water diffusion by kurtosis analysis. NMR Biomed 2010; 23: 698–710. DOI: 10.1002/nbm.1518. PMID: 20632416.

Metzler-Baddeley C., O’Sullivan M.J., Bells S. et al. How and how not to correct for CSF-contamination in diffusion MRI. Neuroimage 2012; 59: 1394–1403. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2011.08.043. PMID: 21924365.

Wheeler-Kingshott C.A., Ciccarelli O., Schneider T. et al. A new approach to structural integrity assessment based on axial and radial diffusivities. Funct Neurol 2012; 27: 85–90. PMID: 23158579.

de Santis S., Gabrielli A., Palombo M. et al. Non-Gaussian diffusion imaging: a brief practical review. Magn Reson Imaging 2011; 29: 1410–1416. DOI: 10.1016/j.mri.2011.04.006. PMID: 21601404.

Kamagata K., Motoi Y., Tomiyama H. et al. Relationship between cognitive impairment and white-matter alteration in Parkinson’s disease with dementia: Tract-based spatial statistics and tract-specific analysis. Eur Radiol 2013; 23: 1946–1955. DOI: 10.1007/s00330-013-2775-4. PMID: 23404139.

Jensen J.H., Helpern J.A., Ramani A. et al. Diffusional kurtosis imaging: the quantification of non-Gaussian water diffusion by means of magnetic resonance imaging. Magn Reson Med 2005; 53: 1432–1440. DOI: 10.1002/mrm.20508. PMID: 15906300.

Kamagata K., Hatano T., Aoki S. What is NODDI and what is its role in Parkinson’s assessment? Expert Rev Neurother 2016; 16: 241–243. DOI: 10.1586/14737175.2016.1142876. PMID: 26777076.

Abdalla G., Sanverdi E., Machado P.M. et al. Role of diffusional kurtosis imaging in grading of brain gliomas: a protocol for systematic review and meta-analysis. BMJ Open 2018; 8: e025123. DOI: 10.1136/bmjopen-2018-025123. PMID: 30552282.

Maximov I.I., Tonoyan A.S., Pronin I.N. Differentiation of glioma malignancy grade using diffusion MRI. Physica Medica 2017; 40: 24–32, DOI: 10.1016/j.ejmp.2017.07.002. PMID: 28712716.

Jelescu I.O, Budde M.D. Design and validation of diffusion MRI models of white matter. Front. Phys. 2017: 61. DOI: 10.3389/fphy.2017.00061. PMID: 29755979.

Groeschel S., Hagberg G.E., Schultz T. et al. Assessing white matter microstructure in brain regions with different myelin architecture using MRI. PLoS One 2016; 11: e0167274. DOI: 10.1371/journal.pone.0167274. PMID: 27898701.

Novikov D.S., Fieremans E., Jespersen S.N., Kiselev V.G. Quantifying brain microstructure with diffusion MRI: Theory and parameter estimation. NMR Biomed 2019; 32: e3998. DOI: 10.1002/nbm.3998. PMID: 30321478.

Stanisz G.J., Szafer A., Wright G.A., Henkelman R.M. An analytical model of restricted diffusion in bovine optic nerve. Magn Reson Med 1997; 37: 103–111. DOI: 10.1002/mrm.1910370115. PMID: 8978638.

Panagiotaki E., Schneider T., Siow B. et al. Compartment models of the diffusion MR signal in brain white matter: a taxonomy and comparison. Neuroimage 2012; 59: 2241–2254. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2011.09.081. PMID: 22001791.

Le Bihan D., Breton E., Lallemand D. et al. MR imaging of intravoxel incoherent motions: application to diffusion and perfusion in neurologic disorders. Radiology 1986; 161: 401–407. DOI: 10.1148/radiology.161.2.3763909. PMID: 3763909.

Maximov I.I., Vellmer S. Isotropically weighted intravoxel incoherent motion brain imaging at 7T. Magn Reson Imaging 2019; 57: 124–132. DOI: 10.1016/j.mri.2018.11.007. PMID: 30472300.

Koh D.M., Collins D.J., Orton M.R. Intravoxel incoherent motion in body diffusion-weighted MRI: reality and challenges. AJR Am J Roentgenol 2011; 196: 1351–1361. DOI: 10.2214/AJR.10.5515. PMID: 21606299.

Wirestam R., Brockstedt S., Lindgren A. et al. The perfusion fraction in volunteers and in patients with ischaemic stroke. Acta Radiol 1997; 38: 961–964. DOI: 10.1080/02841859709172110. PMID 9394649.

Le Bihan D., Douek P., Argyropoulou M. et al. Diffusion and perfusion magnetic resonance imaging in brain tumors. Top Magn Reson Imaging 1993; 5: 25–31. DOI:10.1097/00002142-199300520-00005. PMID 8416686.

Neil J.J., Bosch C.S., Ackerman J.J. An evaluation of the sensitivity of the intravoxel incoherent motion (IVIM) method of blood flow measurement to changes in cerebral blood flow. Magn Reson Med 1994: 32: 60–65. DOI: 10.1002/mrm.1910320109. PMID: 8084238.

Luciani A., Vignaud A., Cavet M. et al. Liver cirrhosis: intravoxel incoherent motion MR imaging pilot study. Radiology 2008; 249: 891–899. DOI: 10.1148/radiol.2493080080. PMID: 19011186.

Wong S.M., Zhang C.E., van Bussel F.C. et al. Simultaneous investigation of microvasculature and parenchyma in cerebral small vessel disease using intravoxel incoherent motion imaging, Neuroimage Clin 2017; 14: 216–221. DOI: 10.1016/j.nicl.2017.01.017. PMID: 28180080.

Iima M., Le Bihan D. Clinical intravoxel incoherent motion and diffusion MR imaging: past, present, and future. Radiology 2016; 278: 13–32. DOI: 10.1148/radiol.2015150244. PMID: 26690990.

Zhang H., Schneider T., Wheeler-Kingshott C.A., Alexander D.C. NODDI: Practical in vivo neurite orientation dispersion and density imaging of the human brain. Neuroimage 2012; 61:1000–1016. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2012.03.072. PMID: 22484410.

Andica C., Kamagata K., Hatano T. et al. MR biomarkers of degenerative brain disorders derived from diffusion imaging. J Magn Reson Imaging 2019; DOI: 10.1002/jmri.27019. PMID: 31837086.

Adluru G., Gur Y., Anderson J.S. et al. Assessment of white matter microstructure in stroke patients using NODDI. Conf Proc IEEE Eng Med Biol Soc 2014; 2014: 742–745. DOI: 10.1109/EMBC.2014.6943697. PMID: 25570065.

Churchill N.W., Caverzasi E., Graham S.J. et al. White matter microstructure in athletes with a history of concussion: comparing diffusion tensor imaging (DTI) and neurite orientation dispersion and density imaging (NODDI). Hum Brain Mapp 2017; 38: 4201–4211. DOI: 10.1002/hbm.23658. PMID: 28556431.

Kunz N., Zhang H., Vasung L. et al. Assessing white matter microstructure of the newborn with multi-shell diffusion MRI and biophysical compartment models. Neuroimage 2014; 96: 288–299. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2014.03.057. PMID: 24680870.

Fukutomi H., Glasser M.F., Zhang H. et al. Neurite imaging reveals microstructural variations in human cerebral cortical gray matter. Neuroimage 2018; 182: 488–499. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2018.02.017. PMID: 29448073.

Yi S.Y., Barnett B.R., Torres-Velazquez M. et al. Detecting microglial density with quantitative multi-compartment diffusion MRI. Front Neurosci 2019; 13: 81. DOI: 10.3389/fnins.2019.00081. PMID: 30837826.

Tariq M., Schneider T., Alexander D.C. et al. Bingham-NODDI: Mapping anisotropic orientation dispersion of neurites using diffusion MRI. Neuroimage 2016; 133: 207–223. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2016.01.046. PMID: 26826512.

Fieremans E., Jensen J.H., Helpern J.A. White matter characterization with diffusional kurtosis imaging. Neuroimage 2011; 58: 177–188. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2011.06.006. PMID: 21699989.

Kaden E., Kelm N.D., Carson R.P. et al. Multi-compartment microscopic diffusion imaging. Neuroimage. 2016; 139: 346–359. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2016.06.002. PMID: 27282476.

Sykova E., Nicholson C. Diffusion in brain extracellular space. Physiol Rev 2008; 88: 1277–1340. DOI: 10.1152/physrev.00027.2007. PMID: 18923183.

Perge J.A., Koch K., Miller R. et al. How the optic nerve allocates space, energy capacity, and information. J Neurosci 2009; 29: 7917–7928. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.5200-08.2009. PMID: 19535603.

Grussu F., Schneider T., Zhang H., Alexander D.C. et al. Neurite orientation dispersion and density imaging of the healthy cervical spinal cord in vivo. Neuroimage 2015; 111: 590–601. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2015.01.045. PMID: 25652391.

Chklovskii D.B., Schikorski T., Stevens C.F. Wiring optimization in cortical circuits. Neuron 2002; 34: 341–347. DOI: 10.1016/S0896-6273(02)00679-7. PMID: 11988166.

Sepehrband F., Clark K.A., Ullmann J.F. et al. Brain tissue compartment density estimated using diffusion weighted MRI yields tissue parameters consistent with histology. Hum Brain Mapp 2015; 36: 3687–702. DOI: 10.1002/hbm.22872. PMID: 26096639.

Gorelick P.B., Scuteri A., Black S.E. et al. Vascular contributions to cognitive impairment and dementia: a statement for healthcare professionals from the American Heart Association/American Stroke Association. Stroke 2011; 42: 2672–2713. DOI: 10.1161/STR.0b013e3182299496. PMID: 21778438.

Wardlaw J.M., Smith C., Dichgans M. Mechanisms of sporadic cerebral small vessel disease: insights from neuroimaging. Lancet Neurol 2013; 12: 483–497. DOI: 10.1016/S1474-4422(13)70060-7. PMID: 23602162.

Raja R., Rosenberg G., Caprihan A. Review of diffusion MRI studies in chronic white matter diseases. Neurosci Lett 2019; 694: 198–207. DOI: 10.1016/j.neulet.2018.12.007. PMID: 30528980.

Dobrynina L.A., Gadzhieva Z. Sh., Kalashnikova L.A. et al. [Neuropsychological profile and vascular risk factors in patients with cerebral microangiopathy]. Annals of clinical and experimental neurology 2018; 12(4): 5–15. DOI: 10.25692/ACEN.2018.4.1. (In Russ.)

Maximov I., Alnæs D., Westlye L. Towards an optimised processing pipeline for diffusion magnetic resonance imaging data: Effects of artefact corrections on diffusion metrics and their age associations in UK Biobank. Human Brain Mapping 2019; 40: 4146–4162. DOI: 10.1002/hbm.24691. PMID: 31173439.

Veraart J., Fieremans E., Novikov D. Diffusion MRI noise mapping using random matrix theory. Magnetic resonance in medicine 2015; 76: 1585–1593. DOI: 10.1002/mrm.26059. PMID: 26599599.

Kellner E., Dhital B., Kiselev V.G., Reisert M. Gibbs-ringing artifact removal based on local subvoxel-shifts. Magn Reson Med 2016; 76: 1574–1581. DOI: 10.1002/mrm.26054. PMID: 26745823.

Andersson, J., Sotiropoulos S. An integrated approach to correction for off-resonance effects and subject movement in diffusion MR imaging. Neuroimage 2016; 125: 1063–1078. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2015.10.019. PMID: 26481672.

Veraart J., Rajan J., Peeters R.R. et al. Comprehensive framework for accurate diffusion MRI parameter estimation. Magn Reson Med. 2013; 70: 972–984. DOI: 10.1002/mrm.24529. PMID: 23132517.

Smith S.M., Jenkinson M., Johansen-Berg H. et al. Tract-based spatial statistics: voxelwise analysis of multi-subject di_usion data. Neuroimage 2006; 31: 1487–1505. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2006.02.024. PMID: 16624579.

Hua K., Zhang J., Wakana S. et al. Tract probability maps in stereotaxic spaces: analysis of white matter anatomy and tract-specific quantification. NeuroImage 2008; 39: 336–347. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2007.07.053. PMID: 17931890.

Maximov I.I., Thönneßen H., Konrad K. et al. Statistical instability of TBSS analysis based on DTI fitting algorithm J Neuroimaging 2015; 25: 883–891. DOI: 10.1111/jon.12215. PMID: 25682721.

Fazekas F., Chawluk J.B., Alavi A. et al. MR signal abnormalities at 1.5 T in Alzheimer's dementia and normal aging. AJR Am J Roentgenol 1987; 149: 351–356. DOI: 10.2214/ajr.149.2.351. PMID: 3496763.

Dobrynina L.A., Gnedovskaya E.V., Sergeyeva A.N. et al. [Subclinical cerebral manifestations and brain damage for asymptomatic first-time diagnosed arterial hypertension]. Annals of clinical and experimental neurology 2016; 10(3): 33–39. (In Russ.)

Duering M., Finsterwalder S., Baykara E. et al. Free water determines diffusion alterations and clinical status in cerebral small vessel disease. Alzheimers Dement 2018; 14: 764–774. DOI: 10.1016/j.jalz.2017.12.007. PMID: 29406155.

Lawrence A.J., Patel B., Morris R.G. et al. Mechanisms of cognitive impairment in cerebral small vessel disease: multimodal MRI results from the St George's cognition and neuroimaging in stroke (SCANS) study. PLoS One 2013; 8: e61014. DOI: 10.1371/journal.pone.0061014. PMID: 23613774.




DOI: http://dx.doi.org/10.25692/ACEN.2020.1.3