Оценка микроструктуры белого вещества головного мозга по данным диффузионной магнитно-резонансной томографии при церебральной микроангиопатии

Elena I. Kremneva1, Ivan I. Maximov2, Larisa A. Dobrynina1, Marina V. Krotenkova1
1ФГБНУ «Научный центр неврологии», Москва, Россия; 2Университет Осло, Осло, Норвегия

Аннотация


Введение. Для учета сложной микроструктуры вещества головного мозга в диффузионной МРТ активно используются подходы мультипространственного или биофизического моделирования — схематического упрощения структуры тканей с разделением ее на несколько пространств и расчетом показателей диффузии. Данный подход демонстрирует большую специфичность по сравнению с широко применяемой диффузионно-тензорной МРТ (ДТ-МРТ) и ее метриками.

Цель исследования — сопоставление ДТ-МРТ и биофизических диффузионных моделей с оценкой возможного их применения для более детального исследования поражения белого вещества при церебральной микроангиопатии (ЦМА).

Материал и методы. Обследовано 96 пациентов (из них 65 женщин; средний возраст 61,0±6,6 года) с ЦМА и 23 здоровых добровольца, сопоставимых по возрасту и полу (из них 15 женщин; средний возраст 58±6 лет). Пациенты разделялись на 3 группы по степени тяжести поражения белого вещества по шкале Fazekas. Всем обследуемым проводилась МРТ головного мозга (3 T) с диффузионной МРТ (b=0, 1000 и 2500 c/мм2, 64 градиентных направления) с последующей обработкой данных и получением карт метрик ДТ-МРТ, а также модели целостности трактов белого вещества и модели с использованием техники сферического усреднения.

Результаты. При исследовании общего значения скелетона белого вещества головного мозга выявлены достоверные различия между группами обследуемых (кроме групп F0 и F1) для всех метрик (p ≤ 0,05): снижение анизотропии тканей и плотности аксонов в белом веществе, а также повышение внутри- и внеаксональных коэффициентов по мере прогрессирования поражения белого вещества. При анализе отдельных регионов белого вещества показатели радиальной диффузии отличались большим числом межгрупповых отличий в мозолистом теле (особенно в его корпусе и валике), чем показатели аксиальной диффузии.

Заключение. Биофизические модели позволяют оценивать поражение белого вещества у пациентов с ЦМА, используя структурные особенности тканей и косвенные показатели внутри- и внеклеточной диффузии. Для уточнения и повышения статистической значимости найденных результатов необходимо провести анализ диффузионных метрик с учетом клинических данных на большей выборке пациентов.


Ключевые слова

диффузионная магнитно-резонансная томография; белое вещество; биофизические модели; церебральная микроангиопатия

Полный текст:

PDF

Литература

Brown R. XXVII. A brief account of microscopical observations made in the months of June, July and August 1827, on the particles contained in the pollen of plants; and on the general existence of active molecules in organic and inorganic bodies. Philosophical Magazine Series 2 1828; 4(21): 61–173.

Koh D.M., Collins D.J. Diffusion-weighted MRI in the body: applications and challenges in oncology. AJR Am J Roentgenol 2007; 188: 1622–1635. DOI: 10.2214/AJR.06.1403. PMID: 17515386.

Moseley M.E., Cohen Y., Kucharczyk J. et al. Diffusion-weighted MR imaging of anisotropic water diffusion in cat central nervous system. Radiology 1990; 176: 439–445. DOI: 10.1148/radiology.176.2.2367658. PMID: 2367658.

Drake-Pérez M., Boto J., Fitsiori A. et al. Clinical applications of diffusion weighted imaging in neuroradiology. Insights Imaging 2018; 9: 535–547. DOI: 10.1007/s13244-018-0624-3. PMID: 29846907.

Basser P.J., Pajevic S., Pierpaoli C. et al. In vivo tractography using DT-MRI data. Magn Res Med 2000; 44: 625–632. DOI: 10.1002/1522-2594(200010)44:4<625::aid-mrm17>3.0.co;2-o. PMID: 11025519.

Van Hecke W., Emsell L., Sunaert S. Diffusion Tensor Imaging - A Practical Handbook. New York, 2016.

Beaulieu C. The basis of anisotropic water diffusion in the nervous system — a technical review. NMR Biomed 2002; 15: 435–455. DOI: 10.1002/nbm.782. PMID: 12489094.

Jensen J.H., Helpern J.A. MRI quantification of non-Gaussian water diffusion by kurtosis analysis. NMR Biomed 2010; 23: 698–710. DOI: 10.1002/nbm.1518. PMID: 20632416.

Metzler-Baddeley C., O’Sullivan M.J., Bells S. et al. How and how not to correct for CSF-contamination in diffusion MRI. Neuroimage 2012; 59: 1394–1403. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2011.08.043. PMID: 21924365.

Wheeler-Kingshott C.A., Ciccarelli O., Schneider T. et al. A new approach to structural integrity assessment based on axial and radial diffusivities. Funct Neurol 2012; 27: 85–90. PMID: 23158579.

de Santis S., Gabrielli A., Palombo M. et al. Non-Gaussian diffusion imaging: a brief practical review. Magn Reson Imaging 2011; 29: 1410–1416. DOI: 10.1016/j.mri.2011.04.006. PMID: 21601404.

Kamagata K., Motoi Y., Tomiyama H. et al. Relationship between cognitive impairment and white-matter alteration in Parkinson’s disease with dementia: Tract-based spatial statistics and tract-specific analysis. Eur Radiol 2013; 23: 1946–1955. DOI: 10.1007/s00330-013-2775-4. PMID: 23404139.

Jensen J.H., Helpern J.A., Ramani A. et al. Diffusional kurtosis imaging: the quantification of non-Gaussian water diffusion by means of magnetic resonance imaging. Magn Reson Med 2005; 53: 1432–1440. DOI: 10.1002/mrm.20508. PMID: 15906300.

Kamagata K., Hatano T., Aoki S. What is NODDI and what is its role in Parkinson’s assessment? Expert Rev Neurother 2016; 16: 241–243. DOI: 10.1586/14737175.2016.1142876. PMID: 26777076.

Abdalla G., Sanverdi E., Machado P.M. et al. Role of diffusional kurtosis imaging in grading of brain gliomas: a protocol for systematic review and meta-analysis. BMJ Open 2018; 8: e025123. DOI: 10.1136/bmjopen-2018-025123. PMID: 30552282.

Maximov I.I., Tonoyan A.S., Pronin I.N. Differentiation of glioma malignancy grade using diffusion MRI. Physica Medica 2017; 40: 24–32, DOI: 10.1016/j.ejmp.2017.07.002. PMID: 28712716.

Jelescu I.O, Budde M.D. Design and validation of diffusion MRI models of white matter. Front. Phys. 2017: 61. DOI: 10.3389/fphy.2017.00061. PMID: 29755979.

Groeschel S., Hagberg G.E., Schultz T. et al. Assessing white matter microstructure in brain regions with different myelin architecture using MRI. PLoS One 2016; 11: e0167274. DOI: 10.1371/journal.pone.0167274. PMID: 27898701.

Novikov D.S., Fieremans E., Jespersen S.N., Kiselev V.G. Quantifying brain microstructure with diffusion MRI: Theory and parameter estimation. NMR Biomed 2019; 32: e3998. DOI: 10.1002/nbm.3998. PMID: 30321478.

Stanisz G.J., Szafer A., Wright G.A., Henkelman R.M. An analytical model of restricted diffusion in bovine optic nerve. Magn Reson Med 1997; 37: 103–111. DOI: 10.1002/mrm.1910370115. PMID: 8978638.

Panagiotaki E., Schneider T., Siow B. et al. Compartment models of the diffusion MR signal in brain white matter: a taxonomy and comparison. Neuroimage 2012; 59: 2241–2254. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2011.09.081. PMID: 22001791.

Le Bihan D., Breton E., Lallemand D. et al. MR imaging of intravoxel incoherent motions: application to diffusion and perfusion in neurologic disorders. Radiology 1986; 161: 401–407. DOI: 10.1148/radiology.161.2.3763909. PMID: 3763909.

Maximov I.I., Vellmer S. Isotropically weighted intravoxel incoherent motion brain imaging at 7T. Magn Reson Imaging 2019; 57: 124–132. DOI: 10.1016/j.mri.2018.11.007. PMID: 30472300.

Koh D.M., Collins D.J., Orton M.R. Intravoxel incoherent motion in body diffusion-weighted MRI: reality and challenges. AJR Am J Roentgenol 2011; 196: 1351–1361. DOI: 10.2214/AJR.10.5515. PMID: 21606299.

Wirestam R., Brockstedt S., Lindgren A. et al. The perfusion fraction in volunteers and in patients with ischaemic stroke. Acta Radiol 1997; 38: 961–964. DOI: 10.1080/02841859709172110. PMID 9394649.

Le Bihan D., Douek P., Argyropoulou M. et al. Diffusion and perfusion magnetic resonance imaging in brain tumors. Top Magn Reson Imaging 1993; 5: 25–31. DOI:10.1097/00002142-199300520-00005. PMID 8416686.

Neil J.J., Bosch C.S., Ackerman J.J. An evaluation of the sensitivity of the intravoxel incoherent motion (IVIM) method of blood flow measurement to changes in cerebral blood flow. Magn Reson Med 1994: 32: 60–65. DOI: 10.1002/mrm.1910320109. PMID: 8084238.

Luciani A., Vignaud A., Cavet M. et al. Liver cirrhosis: intravoxel incoherent motion MR imaging pilot study. Radiology 2008; 249: 891–899. DOI: 10.1148/radiol.2493080080. PMID: 19011186.

Wong S.M., Zhang C.E., van Bussel F.C. et al. Simultaneous investigation of microvasculature and parenchyma in cerebral small vessel disease using intravoxel incoherent motion imaging, Neuroimage Clin 2017; 14: 216–221. DOI: 10.1016/j.nicl.2017.01.017. PMID: 28180080.

Iima M., Le Bihan D. Clinical intravoxel incoherent motion and diffusion MR imaging: past, present, and future. Radiology 2016; 278: 13–32. DOI: 10.1148/radiol.2015150244. PMID: 26690990.

Zhang H., Schneider T., Wheeler-Kingshott C.A., Alexander D.C. NODDI: Practical in vivo neurite orientation dispersion and density imaging of the human brain. Neuroimage 2012; 61:1000–1016. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2012.03.072. PMID: 22484410.

Andica C., Kamagata K., Hatano T. et al. MR biomarkers of degenerative brain disorders derived from diffusion imaging. J Magn Reson Imaging 2019; DOI: 10.1002/jmri.27019. PMID: 31837086.

Adluru G., Gur Y., Anderson J.S. et al. Assessment of white matter microstructure in stroke patients using NODDI. Conf Proc IEEE Eng Med Biol Soc 2014; 2014: 742–745. DOI: 10.1109/EMBC.2014.6943697. PMID: 25570065.

Churchill N.W., Caverzasi E., Graham S.J. et al. White matter microstructure in athletes with a history of concussion: comparing diffusion tensor imaging (DTI) and neurite orientation dispersion and density imaging (NODDI). Hum Brain Mapp 2017; 38: 4201–4211. DOI: 10.1002/hbm.23658. PMID: 28556431.

Kunz N., Zhang H., Vasung L. et al. Assessing white matter microstructure of the newborn with multi-shell diffusion MRI and biophysical compartment models. Neuroimage 2014; 96: 288–299. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2014.03.057. PMID: 24680870.

Fukutomi H., Glasser M.F., Zhang H. et al. Neurite imaging reveals microstructural variations in human cerebral cortical gray matter. Neuroimage 2018; 182: 488–499. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2018.02.017. PMID: 29448073.

Yi S.Y., Barnett B.R., Torres-Velazquez M. et al. Detecting microglial density with quantitative multi-compartment diffusion MRI. Front Neurosci 2019; 13: 81. DOI: 10.3389/fnins.2019.00081. PMID: 30837826.

Tariq M., Schneider T., Alexander D.C. et al. Bingham-NODDI: Mapping anisotropic orientation dispersion of neurites using diffusion MRI. Neuroimage 2016; 133: 207–223. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2016.01.046. PMID: 26826512.

Fieremans E., Jensen J.H., Helpern J.A. White matter characterization with diffusional kurtosis imaging. Neuroimage 2011; 58: 177–188. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2011.06.006. PMID: 21699989.

Kaden E., Kelm N.D., Carson R.P. et al. Multi-compartment microscopic diffusion imaging. Neuroimage. 2016; 139: 346–359. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2016.06.002. PMID: 27282476.

Sykova E., Nicholson C. Diffusion in brain extracellular space. Physiol Rev 2008; 88: 1277–1340. DOI: 10.1152/physrev.00027.2007. PMID: 18923183.

Perge J.A., Koch K., Miller R. et al. How the optic nerve allocates space, energy capacity, and information. J Neurosci 2009; 29: 7917–7928. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.5200-08.2009. PMID: 19535603.

Grussu F., Schneider T., Zhang H., Alexander D.C. et al. Neurite orientation dispersion and density imaging of the healthy cervical spinal cord in vivo. Neuroimage 2015; 111: 590–601. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2015.01.045. PMID: 25652391.

Chklovskii D.B., Schikorski T., Stevens C.F. Wiring optimization in cortical circuits. Neuron 2002; 34: 341–347. DOI: 10.1016/S0896-6273(02)00679-7. PMID: 11988166.

Sepehrband F., Clark K.A., Ullmann J.F. et al. Brain tissue compartment density estimated using diffusion weighted MRI yields tissue parameters consistent with histology. Hum Brain Mapp 2015; 36: 3687–702. DOI: 10.1002/hbm.22872. PMID: 26096639.

Gorelick P.B., Scuteri A., Black S.E. et al. Vascular contributions to cognitive impairment and dementia: a statement for healthcare professionals from the American Heart Association/American Stroke Association. Stroke 2011; 42: 2672–2713. DOI: 10.1161/STR.0b013e3182299496. PMID: 21778438.

Wardlaw J.M., Smith C., Dichgans M. Mechanisms of sporadic cerebral small vessel disease: insights from neuroimaging. Lancet Neurol 2013; 12: 483–497. DOI: 10.1016/S1474-4422(13)70060-7. PMID: 23602162.

Raja R., Rosenberg G., Caprihan A. Review of diffusion MRI studies in chronic white matter diseases. Neurosci Lett 2019; 694: 198–207. DOI: 10.1016/j.neulet.2018.12.007. PMID: 30528980.

Dobrynina L.A., Gadzhieva Z. Sh., Kalashnikova L.A. et al. [Neuropsychological profile and vascular risk factors in patients with cerebral microangiopathy]. Annals of clinical and experimental neurology 2018; 12(4): 5–15. DOI: 10.25692/ACEN.2018.4.1. (In Russ.)

Maximov I., Alnæs D., Westlye L. Towards an optimised processing pipeline for diffusion magnetic resonance imaging data: Effects of artefact corrections on diffusion metrics and their age associations in UK Biobank. Human Brain Mapping 2019; 40: 4146–4162. DOI: 10.1002/hbm.24691. PMID: 31173439.

Veraart J., Fieremans E., Novikov D. Diffusion MRI noise mapping using random matrix theory. Magnetic resonance in medicine 2015; 76: 1585–1593. DOI: 10.1002/mrm.26059. PMID: 26599599.

Kellner E., Dhital B., Kiselev V.G., Reisert M. Gibbs-ringing artifact removal based on local subvoxel-shifts. Magn Reson Med 2016; 76: 1574–1581. DOI: 10.1002/mrm.26054. PMID: 26745823.

Andersson, J., Sotiropoulos S. An integrated approach to correction for off-resonance effects and subject movement in diffusion MR imaging. Neuroimage 2016; 125: 1063–1078. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2015.10.019. PMID: 26481672.

Veraart J., Rajan J., Peeters R.R. et al. Comprehensive framework for accurate diffusion MRI parameter estimation. Magn Reson Med. 2013; 70: 972–984. DOI: 10.1002/mrm.24529. PMID: 23132517.

Smith S.M., Jenkinson M., Johansen-Berg H. et al. Tract-based spatial statistics: voxelwise analysis of multi-subject di_usion data. Neuroimage 2006; 31: 1487–1505. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2006.02.024. PMID: 16624579.

Hua K., Zhang J., Wakana S. et al. Tract probability maps in stereotaxic spaces: analysis of white matter anatomy and tract-specific quantification. NeuroImage 2008; 39: 336–347. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2007.07.053. PMID: 17931890.

Maximov I.I., Thönneßen H., Konrad K. et al. Statistical instability of TBSS analysis based on DTI fitting algorithm J Neuroimaging 2015; 25: 883–891. DOI: 10.1111/jon.12215. PMID: 25682721.

Fazekas F., Chawluk J.B., Alavi A. et al. MR signal abnormalities at 1.5 T in Alzheimer's dementia and normal aging. AJR Am J Roentgenol 1987; 149: 351–356. DOI: 10.2214/ajr.149.2.351. PMID: 3496763.

Dobrynina L.A., Gnedovskaya E.V., Sergeyeva A.N. et al. [Subclinical cerebral manifestations and brain damage for asymptomatic first-time diagnosed arterial hypertension]. Annals of clinical and experimental neurology 2016; 10(3): 33–39. (In Russ.)

Duering M., Finsterwalder S., Baykara E. et al. Free water determines diffusion alterations and clinical status in cerebral small vessel disease. Alzheimers Dement 2018; 14: 764–774. DOI: 10.1016/j.jalz.2017.12.007. PMID: 29406155.

Lawrence A.J., Patel B., Morris R.G. et al. Mechanisms of cognitive impairment in cerebral small vessel disease: multimodal MRI results from the St George's cognition and neuroimaging in stroke (SCANS) study. PLoS One 2013; 8: e61014. DOI: 10.1371/journal.pone.0061014. PMID: 23613774.




DOI: http://dx.doi.org/10.25692/ACEN.2020.1.4